INTRODUCCIÓN

Los pentastómidos que infectan a los peces causan daños relativamente menores a sus hospederos, reduciendo su crecimiento y productividad. Son parásitos obligados que se alimentan de mucosidad, fluidos de los tejidos y sangre de su hospedero (Bunkley-Williams & Williams, 1995). Las larvas de pentastómidos son patógenas, se encuentran generalmente envueltas por una membrana fibrosa delgada y muy resistente que los aísla de los tejidos del hospedero (Bunkley-Williams & Williams, 1995). Morfológicamente, los pentastómidos poseen dos pares de ganchos desiguales localizados en la parte ventral anterior alrededor de la boca (Venard Bangham, 1941). Los adultos viven en el tracto respiratorio de reptiles considerados hospederos definitivos, que generalmente son serpientes, cocodrilos, lagartos y mamíferos (Riley, 1986).

Las aves y peces se infectan al ingerir el huevo en el agua o al consumir alimentos contaminados con materia fecal y/o mucosidad respiratoria de un animal que alberga pentastómidos adultos (Venard & Bangham, 1941). Junker y Boomker (2002) registraron pentastómidos en cocodrilo, lagartos y tortugas infectados por vía natural, al ingerir peces parasitados, como Oreochromis mossambicus y Tilapia rendalli provenientes del Parque Nacional de Kruger, en el sur de África. Por otro lado, Bangham (1939) estudió a los parásitos de peces, en particular a la familia Centrarchidae sunfish en Florida, EE. UU., en donde registró el estado de larva de pentastómido.

En América Tropical y en especial México los pentastómidos son un grupo poco estudiado en cuanto a taxonomía y biología (Olson & Cosgrove, 1982). Los humanos son considerados hospederos paraténicos, que se infestan de manera accidental y pueden albergar a la larva pentastómida; por ejemplo el Armillatus sp. y el Linguatula serrata, que pueden encontrarse enquistados en cápsulas calcáreas, de esta forma mueren pronto y usualmente ocasionan pocas molestias (Flynn, 1973; Sellier, Garin, Frija, Aubrey, & Soyer, 2004).

García Magaña & López Jiménez (2008) señalaron que los parásitos tienen una gran importancia desde el punto de vista sanitario, biológico y económico de las poblaciones piscícolas. En el estado de Tabasco, México, las investigaciones sobre larvas de pentastómidos infestando peces han sido escasas. En 1985 se realizó el primer registro de larvas infestando a bagres dulceacuícolas Ictalurus meriodionalis del río San Pedro, Balancán (Pineda-López & García Magaña, 1991). Recientemente, en especies como Centropomus undecimallis y Gobiomorus dormitor en Pantanos de Centla, Tabasco (García Magaña & López Jiménez, 2008). La presente investigación tiene como objetivo dar a conocer la morfología e índices ecológicos de infección de larvas de pentastómidos en tres especies de peces de importancia comercial: Parachromis managuensis, Petenia splendida y G. dormitor como hospederos intermediarios en la zona de los ríos del estado de Tabasco, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y muestras

Los peces (n= 120) analizados fueron obtenidos de la pesca comercial proveniente de la laguna Canitzán (17° 20' N y 91° 25' W) de la cuenca media del río Usumacinta en Tenosique, Tabasco, México. Se tomaron muestras de 20 organismos de cada especie estudiada, tanto para el año 2005 como para 2015, respectivamente. Las mismas fueron G. dormitor (guabina), P. managuensis (mojarra pinta) y P. splendida (tenguayaca) como posibles hospederos intermediarios. Entre los años 2005 y 2015 no hubo investigación al respecto, por lo que se retomaron los datos de 2005 para complementar los estudios recientes y realizar un comparativo. La búsqueda de las larvas de pentastómidos se basó en la metodología propuesta por Moravec (1994) bajo previa identificación de los hospederos, basada en sus características. Posteriormente se registraron las características morfométricas de cada especie: longitud estándar, longitud patrón y anchura del cuerpo, medidas con un ictiómetro de madera de 60 cm. El peso fue obtenido con una balanza granataria OHAUS^® de 2,610 g de capacidad.

Diagnóstico de larvas de Sebekia sp.

Se realizó una búsqueda bibliográfica sobre la clasificación taxonómica de la familia y del género Sebekidae para identificar la larva registrada en este estudio. Se realizó mediante la sistemática propuesta por Christoffersen y De Assis (2013); también se realizó la descripción morfológica de las mismas (Giesen, Takemoto, Calitz, Pérez Lizama, & Junker, 2013; Venard & Bangham, 1941). Para localizar las mismas los hospederos fueron eviscerados y fileteados con el objetivo de obtener piezas de musculatura de entre 5 y 8 cm de longitud, mismas que se colocaron en bolsas de polietileno de 20 x 30 cm, se etiquetaron con datos de colecta por hospedero para su posterior observación en menos de 24 h. Los filetes fueron comprimidos dentro de las bolsas de plástico con una prensa metálica. Se transparentaron en una caja de madera de 40 x 40 x 15 cm con cristal opaco y una lámpara de 30 W en su interior.

Las larvas encapsuladas de pentastómidos fueron localizadas con una lupa bifocal, extraídas con pinceles y agujas de disección finas, colocadas en cajas de Petri y observadas bajo un estereoscopio Zeiss^®. Posteriormente se fijaron con formaldehído al 4%, se colocaron en frascos viales y se etiquetaron con los datos de colecta. Fueron temporalmente montados en un portaobjetos de 26 x 76 mm, con espesor de ±1-1.2 mm. Se estudiaron las estructuras externas e internas de cada larva, previamente aclaradas con Lactofenol de Amman (Lamothe-Argumedo, García-Prieto, Osorio-Sarabia, & Pérez-Ponce de Léon, 1997). Después del aclarado las larvas fueron medidas con un ocular micrométrico ensamblado en un microscopio compuesto Lamobec^®.

Las mediciones se registraron en mm y fueron: longitud del cuerpo (LC), tomada desde el margen anterior hasta el margen posterior; anchura del cuerpo (AC), registrada en la parte media del cuerpo; longitud de la boca (LB) y anchura de la boca (AB). Todas las medidas anteriores fueron basadas en los criterios propuestos por Junker & Boomker (2002). Se calcularon promedio y desviación estándar solo en larvas del año 2015, debido al número con que se contaba.

Para medir los ganchos de las larvas se siguió el esquema propuesto por Riley, Spratt y Winch (1990) y por Junker y Boomker (2002): (a-c) longitud de la hoja del gancho, (a-d) longitud total del gancho, (b-c) longitud de la base del gancho, (c-d) longitud horizontal del gancho, (c-e) longitud de espina accesoria y (F1-F2) punto de apoyo para el gancho. Algunas larvas fueron depositadas en la colección parasitológica de la División Académica de Ciencias Biológicas de la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco con números de clave Guavina-Tenosique musculatura 22/03/05-Pt-004-001 y Pinta-Tenosiquehígado 21/03/05-Pt-004-003. Las larvas fueron fotografiadas con una cámara Cannon® ajustada al ocular del microscopio LABOMED CXRIII^®.

Los índices ecológicos se calcularon mediante la propuesta de Margolis, Esch, Holmes, Kuris y Schad (1982), fueron prevalencia (P), que indica el porcentaje de organismos parasitados por una especie de parásitos (P= núm. hospederos infectados/núm. hospederos examinados x 100); intensidad media (IM), que es el promedio de especies de parásitos en organismos infectados (IM= núm. total de parásitos/ núm. hospederos infectados; así como la abundancia (AB), que es el número de promedio de parásitos por hospederos examinados (AB= núm. total de una especie de parásito/núm. hospederos examinados).

RESULTADOS

Se registraron 30 larvas de Sebekia sp. en 120 peces analizados, de las cuales seis se recolectaron en 2005 y 24 en el año 2015. Fueron localizadas microscópicamente en la musculatura de los peces. Generalmente presentaron un cuerpo alargado de coloración blanca, se distingue la parte anterior del mismo con cuatro ganchos y una espina accesoria en el margen superior de cada gancho. Los ganchos están ubicados a un lado de la boca, que es de forma oval. El cuerpo de estas larvas presentó anillos transversales con aspecto segmentado, en ellos se observaron pequeñas espinas finas. Debajo de cada anillo se observaron pequeñas muescas de forma circular. En la parte posterior del cuerpo presentaron una abertura que desemboca al exterior (ano). Esto se puede observar en la figura 1.

Descripción morfométrica de las larvas de pentastómidos durante el año 2005

Las larvas de pentastómidos (n=2) obtenidas de la mojarra tenguayaca P. splendida (n= 20) presentaron una longitud total del cuerpo de 3.01 mm, con una anchura de 0.87 mm, la boca presentó una longitud de 0.08 mm y su anchura fue 0.05mm. La distancia entre los anillos del cuerpo fue de 0.01 mm. Las espinas del cuerpo tuvieron una longitud promedio de 0.01 mm. En la guabina G. dormitor (n= 20), las larvas (n= 2) presentaron una longitud total del cuerpo de 4.5 mm, con una anchura de 0.62 mm. La boca presentó una longitud de 0.08 mm y una anchura de 0.04 mm. La distancia entre los anillos del cuerpo fue de 0.08 mm.

Las espinas del cuerpo tuvieron una longitud promedio de 0.09 mm. En la mojarra pinta P. managuensis (n= 20) la longitud promedio total del cuerpo de las larvas (n= 2) fue de de 3.9 mm, con una anchura de 0.61 mm. La boca presentó una longitud de 0.08 mm y una anchura de 0.05 mm. La distancia entre los anillos fue de 0.07 mm. Las espinas presentaron una longitud promedio de 0.01 mm. Todas las larvas tuvieron cuatro ganchos con

una espina accesoria, además de 65-72 anillos en el cuerpo (tabla 1).

Descripción morfométrica de las larvas de pentastómidos durante el año 2015

Las larvas (n= 9) de pentastómidos registrada en P. splendida (n= 20) presentaron una longitud del cuerpo de 3.37 a 5.75 mm (4.76 ± 0.743 mm) con un ancho de 0.42 a 0.45 (0.43 ± 0.016 mm). La boca presentó una longitud de 0.11 a 0.14 mm (0.12 ± 0.055 mm), su ancho fue de 0.062 a 0.087 mm (0.073 ± 0.033 mm). La distancia entre anillo de espinas fue de 0.01 a 0.12 mm (0.025 ± 0.037 mm). La longitud de la espina del cuerpo fue de 0.007 a 0.007 mm (0.007 ± 0.000 mm). El cuerpo está formado de 59 a 78 anillos (tabla 2). En la mojarra pinta P. managuensis (n=20 se encontraron larvas (n= 3), que tuvieron una longitud del cuerpo de 3.8 a 4.5 mm, (4.10 ± 0.360 mm), ancho de cuerpo 0.42 a 0.52 mm (0.45 ± 0.577 mm), longitud de la boca 0.10 a 0.12 mm (0.11 ± 0.013 mm), ancho de boca 0.06 a 0.07 (0.07 ± 0.007 mm), distancia entre anillo 0.01 (0.01 ± 0.0mm), longitud de la espina del cuerpo es 0.007 mm (0.007 ± 0.007 mm), el cuerpo está formado de 62 a 70 anillos (tabla 2).

En la guabina G. dormitor (n= 20) se obtuvieron las larvas (n= 12) de pentastómidos que presentaron una longitud de cuerpo entre 3.25 a 4.62 mm (3.89 ± 0.455 mm), un ancho del cuerpo entre 1.15 y 1.37 mm (1.25 ± 0.077 mm), la longitud de la boca de 0.07 a 1.35 mm (0.32 ± 0.456 mm), y ancho de boca de 0.05 a 1.35 mm (0.19 ± 0.279 mm), longitud de la espina del cuerpo fue de 0.007 a 0.009mm (0.007 ± 0.0075 mm). El cuerpo está formado por entre 62 y 70 anillos (tabla 2).

Índices ecológicos de infección

Los índices de infección por las larvas de pentastómidos en los peces hospederos de importancia comercial registrados en 2005 fue mayor en la especie G. dormitor con una intensidad de 1.4; 0.35 de abundancia y 35% de prevalencia. Esto fue igual para 2015, con una intensidad de 2; 0.60 de abundancia y 30% de prevalencia. En las especies P. splendida y P. managuensis estos valores fueron bajos (tabla 3).

DISCUSIÓN

Las larvas de pentastómidos registradas en el presente estudio fueron encontradas encapsuladas en una membrana fibrosa en la musculatura de los peces estudiados durante 2005 y 2015, respectivamente. También presentaron características morfológicas y morfométricas similares. Fueron semejantes a las características anatómicas señaladas para las larvas de la familia Sebekidae (Barton & Morgan, 2016; Bunkley-Williams & Williams, 1995). Estas pueden llegar a medir hasta 7 mm de longitud, lo cual podría estar condicionado por la etapa de desarrollo de la especie (siete etapas) y/o a una variación intraespecífica (Bunkley-Williams & Williams, 1995). Estas larvas son similares a la morfometría de la especie Sebekia oxicephala registrada en peces poecilidos como Phalloceros harpagos en Cambé, Paraná, Brasil, en peces C. undecimalis, I. puntatus y Dormitor maculatus de Florida, EE. UU., a las larvas registradas en peces cíclidos del parque nacional Kruger, África (Almeida, Silva-Souza, & Sales, 2010; Junker, Boomker, Booyse, 1998; Venard & Bangham, 1941), también concuerdan con los datos morfométricos de las larvas de Sebekia sp. registradas en el pez bobo liso I. meridionalis, en el robalo C. undecimalis y en guabina G. dormitor en Tabasco, México (García-Magaña & López-Jiménez, 2008; Pineda-López & García-Ma-gaña, 1991).

Sin embargo, Salgado-Maldonado, Pineda-López, Vidal-Martínez y Kennedy (1997) registraron larvas de S. subtriquetra en Laguna Vapor de Campeche, México; en peces de la familia Cichlidae como Cichlasoma synspilum y Cichlasoma urophthalmus, las cuales presentan caracteres morfológicos similares a las del presente estudio, pero difieren en cuanto al número de anillos del cuerpo de las larvas. Fueron diferentes a las larvas Sebekia wedli, Subtriquetra rileyi, L. gracile, Subtriqueta sp.1 y Subtriqueta sp. 2, en sus caracteres morfológicos y morfométricos; principalmente en el número de anillos en el cuerpo (Junker et al., 1998; Vicentin et al., 2013).

Las larvas de este estudio fueron diferentes a las de otras especies de pentastómido, como Subtriquetra subtiquetra, L. serrata, Almelifer sp., Lingutala sp., Reighardia stemea y Alofia merki, principalmente por el tamaño del cuerpo, ganchos y espinas accesorias (Barton & Morgan, 2016; Lazo et al., 1999; Martínez et al., 2004; Vargas, 1971).

Con respecto a los índices ecológicos registrados en el presente estudio por larvas de Sebekia sp., el hospedero G. dormitor fue quien registró los valores máximos de intensidad y prevalencia en ambos años de investigación. Asimismo, P. splendida mostró similares resultados, lo que indica que la abundancia y prevalencia de esta larva aumentó. En P. managuensis, los índices se presentaron con poca variación si se comparan con el registro de las dos especies señaladas anteriormente. Estos se asemejan a la vez a los valores obtenidos en los hospederos C. undecimalis y G. dormitor (García Magaña & López Jiménez, 2008).

Sin embargo, difieren de los índices señalados en el bagre I. meridionalis del río San Pedro en Balancán, Tabasco, México (Pineda López & García Magaña, 1991). También difieren de las prevalencias de 9.2% y 40.5% registradas en peces cíclidos con larvas de S. wedli y en peces poecílidos infestados con S. oxycephala. Lo mismo con peces carácidos infestados con larvas de Sebekia sp. en Brasil (Almeida et al., 2010; Giesen et al., 2013; Junker et al., 1998). También presentaron diferencia con las señaladas en Protonibea diacanthus (Sciaenidae) con prevalencias entre 0.4% y 33%, infestados con larvas de A. merki, y con las prevalencias de 6% con larvas de Sebekia purdieae en peces de Australia (Barton & Morgan, 2016).

CONCLUSIONES

Con base en los análisis realizados a los caracteres morfológicos y morfométricos de las larvas de pentastómido del presente estudio, se establece que la larva que infesta los peces en Tabasco, México, corresponde a la especie S. oxycephala. Sin embargo, deben realizarse estudios más exhaustivos (moleculares) para la confirmación de la especie. Por otra parte, se propone a las autoridades sanitarias del sector acuícola y del sector salud realicen medidas precautorias para prevenir una zoonosis debida a estos parásitos por el consumo de peces insuficientemente cocidos. Las enfermedades por pentastómidos en otros países son pentastomiasis visceral, causada por el parásito en forma de larva, y pentastomiasis respiratoria, causada por parásitos adultos (Christoffersen & De Assis, 2015).

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Notas de autor

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