693 Revista MVZ Córdoba Rev. MVZ Córdoba 0122-0268 1909-0544 Universidad de Córdoba Colombia revistamvz@gmail.com 69361538003 https://doi.org/10.21897/rmvz.1610 Originales Pérdidas económicas y prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados en dos provincias cubanas Economic losses and prevalence of Fasciola hepatica in cattle slaughtered in two cuban provinces http://orcid.org/0000-0001-5929-534X Palacio Collado Danays danays.palacio@reduc.edu.cu http://orcid.org/0000-0003-1562-6754 Bertot Valdés José jose.bertot@reduc.edu.cu http://orcid.org/0000-0003-0572-5628 Beltrao Molento Marcelo molento@ufpr.br http://orcid.org/0000-0002-7457-0626 Vázquez Gil Ángel angel.vazquez@reduc.edu.cu http://orcid.org/0000-0001-5390-8475 Ortíz Vázquez Ramón jd-sanim@dlghg.hlg.minag.gob.cu http://orcid.org/0000-0003-1561-1675 Fortune Nápoles Carlos abdielrosell@gmail.com Universidad de Camagüey Ignacio Agramonte Loynaz, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Cuba Universidad de Camagüey Cuba Universidad de Camagüey Ignacio Agramonte Loynaz, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Cuba Universidad de Camagüey Cuba Laboratory of Parasitic Diseases, Department of Veterinary Medicine, University of Paraná, Curitiba, PR, Brazil University of Paraná Brasil Universidad de Camagüey Ignacio Agramonte Loynaz, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Cuba Universidad de Camagüey Cuba Delegación Municipal del Ministerio de Agricultura, Holguín, Cuba Ministerio de Agricultura Cuba Delegación Municipal del Ministerio de Agricultura, Camagüey, Cuba Ministerio de Agricultura Cuba Enero-Abril 2020 25 1 1610 01 04 2019 01 07 2019 16 12 2019 Resumen

Objetivo. Determinar las pérdidas económicas producidas por el decomiso de hígados afectados y la prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados en las provincias de Holguín y Camagüey, Cuba. Materiales y métodos. Fueron utilizados los resultados del diagnóstico anatomopatológico realizado en los mataderos Felipe Fuentes y César Escalante durante el periodo comprendido entre enero de 2012 y diciembre de 2018. A partir de la cantidad de animales sacrificados y los afectados se calcularon las pérdidas que alcanzaron un valor de $80.312 USD (Holguín) y $32.7152 USD (Camagüey) para todo el período. Se realizaron análisis de comparación de proporciones para los animales afectados por F. hepatica y las pérdidas económicas por decomiso de hígados, mediante una prueba Chi-cuadrado para determinar la existencia o no de diferencias significativas entre las proporciones y un análisis de medias (ANOM) para determinar cuáles proporciones son significativamente distintas del promedio general. Resultados. Se observó que en 11 meses los animales afectados difirieron significativamente (p<0.001) entre los mataderos excepto en el mes de julio, mientras que las pérdidas totales por decomisos de hígados afectados mostraron diferencias significativas (p<0.001) en todos los meses para el periodo evaluado. Conclusiones. Los mayores valores para las pérdidas económicas y prevalencia por el decomiso de hígados afectados por F. hepatica se presentaron en la provincia de Camagüey lo que pudiera estar relacionado con las condiciones climáticas diferentes, por lo que se recomienda evaluar la dinámica de los hospederos intermedios y las etapas larvarias de este trematodo en las dos provincias estudiadas.

 Abstract

Objective. To determine the economic losses resulting from condemnation of affected livers and the presence of Fasciola hepatica in slaughtered cattle in the provinces of Camagüey and Holguín, Cuba. Materials and Methods. This study was based on the results from an anatomo-pathological examination performed at Felipe Fuentes and César Escalante slaughterhouses between January 2012 and December 2018. The losses, which totaled $ 80 312 USD (Holguín) and $ 327 152 USD (Camagüey), were estimated from the number of slaughtered and affected animals throughout the period. Analyses for the comparisons of proportions were made to animals affected by F.hepatica, whereas the economic losses due to liver condemnation were analyzed by Chi-square to determine the existence of significant differences among the proportions. Analysis of means (ANOM) was made to determine the significantly different proportions within the general average. Results. Significant differences (p<0.001) were observed in animals from different slaughterhouses in 11 months, excluding July. Meanwhile, the total losses due to condemnation of affected livers underwent significant differences (p<0.001) in all the months of the evaluation period. Conclusions. The highest values of economic losses and prevalence due to condemnation of livers affected by F.hepatica were observed in the province of Camagüey, which may have been linked to varying climatic conditions. Hence, evaluation of intermediary host dynamics and the larval stages of the trematode in the two provinces studied were recommended.

 Palabras clave Ganado pérdidas prevalencia trematodo Keywords cattle losses prevalence trematode Como citar (Vancouver). Palacio CD, Bertot VJ, Beltrao MM, Vázquez GA, Ortíz VR, Fortune NC. Pérdidas económicas y prevalencia de Fasciola hepática en bovinos sacrificados en dos provincias cubanas. Rev MVZ Cordoba. 2020; 25(1):e1610. DOI: https://doi.org/10.21897/rmvz.1610 <bold>INTRODUCCIÓN </bold>

La fasciolosis se ha catalogado recientemente como una zoonosis emergente ampliamente distribuida que se asocia principalmente a regiones donde la Fasciola hepatica en rumiantes es endémica (1,2). A pesar de ser difícil cuantificar, la infección de más de 600 millones de rumiantes domésticos con esta parasitosis a nivel mundial, causa pérdidas económicas difíciles de cuantificar por año en el sector agrícola mundial (3).

Fasciola hepatica es un trematodo de importancia mundial y causa enfermedades en múltiples especies de mamíferos. Se afirma que la fasciolosis provoca pérdidas económicas a la industria ganadera del Reino Unido de £ 23 millones al año, una cifra que sigue siendo una estimación, ya que el verdadero efecto en la producción no está definido, ya que no solo ocasiona pérdidas por decomiso de hígados en mataderos, sino también por la reducción en la ganancia diaria de peso por la mala conversión alimentaria y disminuye la producción de leche y lana en los animales afectados con este parásito (4).

Las infecciones por Fasciola hepatica se consideran como una de las causas más importantes de reducción en la producción de leche, crecimiento y tasas de fertilidad en el ganado, por lo que tiene considerables impactos negativos en los animales, que a menudo son difíciles de cuantificar (5).

Cuba posee condiciones que promueven el desarrollo de esta parasitosis, tales como: la presencia de animales susceptibles; infección en cualquier período climático, aunque con mayor frecuencia en época de lluvia; aguas contaminadas con metacercarias; métodos inapropiados en la eliminación de las excretas; existencia de moluscos como hospederos intermediarios y en ocasiones prácticas agropecuarias y zootécnicas inadecuadas (6).

Un estudio realizado en la provincia de Camagüey (6) concluyó que existe una variabilidad en la prevalencia de F. hepatica, en los diferentes años y municipios debido a la variación de los factores climáticos, fundamentalmente del promedio de lluvia.

El objetivo de este trabajo fue determinar las pérdidas económicas producidas por el decomiso de hígados afectados y la prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados en las provincias de Holguín y Camagüey, Cuba.

 <bold>MATERIALES Y MÉTODOS</bold>

Animales y lugar. El estudio de información retrospectiva se realizó a partir de registros de bovinos sacrificados durante el período comprendido entre enero de 2012 y diciembre de 2018 en los mataderos Felipe Fuentes en la provincia de Holguín (167.738 casos) y César Escalante en la provincia de Camagüey (195 . 315 casos), Cuba.

Reseña. Fueron utilizados los datos mensuales correspondientes a animales afectados por F. hepatica, resultado del diagnóstico anátomo-patológico realizado en el propio matadero. Para cada hígado decomisado se consideró un peso promedio de 4 kg (7) y el valor de 0,90 USD/kg (precio oficial utilizado por la empresa). La estimación del monto de las pérdidas (por concepto de hígados decomisados) se realizó mediante la siguiente ecuación:

PET= (a×4kg)×0.9USD

Donde:

PET= Pérdidas económicas totales (kg)

a = Total de hígados decomisados (unidad)

La prevalencia de F. hepatica fue calculada de la siguiente forma:

Prevalencia= (animales afectados/animales sacrificados) *100

Análisis estadístico. Se realizaron análisis de comparación de proporciones para los animales afectados por F. hepatica y las pérdidas económicas por decomiso de hígados, mediante una prueba Chi-cuadrado para determinar la existencia o no de diferencias significativas entre las proporciones y un análisis de medias (ANOM) para determinar cuáles proporciones son significativamente distintas del promedio general. Se utilizó un nivel de confianza del 95%. Los análisis se llevaron a cabo utilizando el paquete Statgraphics Centurion XVI versión 16.1.18.

 <bold>RESULTADOS</bold>

En los años 2015, 2017 y 2018 (Holguín) y 2013, 2015 y 2016 (Camagüey) se presentaron las mayores pérdidas por decomiso de hígados con respecto a los restantes años de la serie. Se observaron en la provincia de Holguín mayores valores de prevalencia en el 2015 y 2017, mientras que en Camagüey estos se presentaron en el 2012 y 2013 (Tabla 1).

Resumen de casos por año de los mataderos. Tabla 1 Resumen de casos por año de los mataderos.
Año Total de animales sacrificados Total de animales afectados Pérdidas totales (USD) Prevalencia (%)
H C H C H C H C
2012 25.628 23.935 1.639 11.769 5.901 47.076 6.1 50.3
2013 26.358 27.718 1.788 13.693 6.436 54.772 6.5 50.6
2014 35.980 29.331 2.559 11.162 9.213 44.648 7.2 38.4
2015 20.554 31.344 4.283 13.887 15.419 55.548 21.4 45.4
2016 10.764 28.468 3.794 12.171 13.658 48.684 19.8 44.3
2017 19.996 28.891 4.242 8.149 15.271 32.596 21.1 29.5
2018 28.458 25.628 4.004 10.957 14.414 43.828 14.8 45.6
Total 167.738 195.315 22.309 81.788 80.312 327.152 13.8 43.44
H= Holguín C= Camagüey

En el periodo evaluado, agosto, septiembre y octubre (Holguín) y marzo, abril y mayo (Camagüey) fueron los meses que mostraron mayores valores de prevalencia. A su vez, las mayores pérdidas económicas por el decomiso de hígados afectados se presentaron en octubre, noviembre y diciembre en Holguín, y en febrero y marzo en Camagüey (Tabla 2).

Se observó que en 11 meses los animales afectados difirieron significativamente (p<0.001) entre los mataderos excepto en el mes de julio (Tabla 3), no obstante, las pérdidas totales por decomisos de hígados afectados mostraron diferencias significativas (p<0.001) en todos los meses para el periodo evaluado (Tabla 4).

Resumen de casos por mes de los mataderos (periodo 2012-2018). Tabla 2 Resumen de casos por mes de los mataderos (periodo 2012-2018).
Mes Total de animales sacrificados Prevalencia (%)
Holguín Camagüey Holguín Camagüey
Enero 11.596 14.995 11.9 45.1
Febrero 13.737 16.801 12.3 45.6
Marzo 13.034 14.782 13.4 52.4
Abril 11.743 13.274 12.6 49.7
Mayo 10.349 10.136 14.2 53.5
Junio 13.686 13.903 11.9 48.7
Julio 13.856 15.518 14.7 44.9
Agosto 15.585 15.928 15.9 46.4
Septiembre 15.383 17.931 17.5 41.8
Octubre 17.410 20.820 15.6 34.4
Noviembre 19.168 18.622 13.3 27.6
Diciembre 22.880 20.266 13.2 30.3

Animales afectados por <italic>F. hepatica</italic> en los mataderos (periodo 2012-2018). Tabla 3. Animales afectados por F. hepatica en los mataderos (periodo 2012-2018).
Mes Total de animales afectados
Holguín Camagüey Tamaño Proporción
Enero 1.132 6.697 7.829 0.144591*
Febrero 1.499 7.609 9.108 0.164581*
Marzo 1.414 7.752 9.166 0.154266*
Abril 1.295 6.787 8.082 0.160233*
Mayo 1.127 5.484 6.611 0.170473*
Junio 1.420 6.711 8.131 0.17464*
Julio 1.841 6.996 8.837 0.208329
Agosto 2.329 6.864 9.193 0.253345*
Septiembre 2.305 7.326 9.631 0.239331*
Octubre 2.682 6.980 9.662 0.277582*
Noviembre 2.349 5.288 7.637 0.307582*
Diciembre 2.916 6.145 9.061 0.321819*
(Chi-cuadrado=2193.75; Gl= 11 p= 0.0000) *Límites de Decisión del 95%: LDS= 0.23 Línea Central= 0.22 LDI= 0.20

Pérdidas totales por decomiso de hígados afectados por<italic> F. hepatica</italic> en los mataderos (periodo 2012-2018). Tabla 4 Pérdidas totales por decomiso de hígados afectados por F. hepatica en los mataderos (periodo 2012-2018).
Mes Pérdidas totales (USD)
Holguín Camagüey Tamaño Proporción
Enero 4.075 26.788 30.863 0.132035*
Febrero 5.396 30.436 35.832 0.150592*
Marzo 5.090 31.008 36.098 0.141005*
Abril 4.662 27.148 31.810 0.146558*
Mayo 4.057 21.936 25.993 0.156081*
Junio 5.112 26.844 31.956 0.159972*
Julio 6.627 27.984 34.611 0.191471*
Agosto 8.384 27.456 35.840 0.233929*
Septiembre 8.298 29.304 37.602 0.220681*
Octubre 9.657 27.920 37.577 0.256992*
Noviembre 8.456 21.152 29.608 0.285598*
Diciembre 10.498 24.580 35.078 0.299276*
Chi-cuadrado= 8096.41; Gl= 11 p= 0.0000 *Límites de Decisión del 95%: LDS= 0.21 Línea Central= 0.20 LDI= 0.19

<bold>DISCUSIÓN</bold>

En términos económicos, la fasciolosis es probablemente la infección por helmintos más importante. Se han reportado como causante de grandes pérdidas económicas en muchas partes del mundo debido a su incidencia en animales productivos como bovinos, ovinos, caprinos y búfalos, con una pérdida estimada de hasta tres mil millones de dólares al año según varios autores (8,9,10).

En tres mataderos en Costa Rica reportaron la prevalencia (2.33 y 2.55%) de Fasciola hepatica y las pérdidas económicas (67.438 USD) asociadas al decomiso de hígados. Resaltándose el perjuicio económico de este trematodo a nivel nacional y la utilidad del decomiso y registro de vísceras afectadas en los establecimientos de sacrificio de bovinos, como herramienta diagnóstica para la vigilancia epidemiológica, disponible para conocer sobre el estado de esta parasitosis (3).

En investigaciones realizadas en Nigeria durante un periodo de diez años, obtuvieron prevalencias en mataderos municipales de Minna (32.29%), Suleja (26.82%), Bida (30.47%), Kontagora (35.42%) y New-Bussa (36.72%), para una prevalencia general fue del 32,34% de animales afectados por Fasciola hepatica. Las pérdidas económicas por decomiso de hígados fueron de hasta $766.896 USD (11).

Se han reportado prevalencias de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados de: 1.1-4.8% en Irán, 3.3% en Irak, 25.5% en Pakistán, 10.3% en Brasil, 10.9% en Suiza, 5.0-8.5% en Escocia, 6.5% en Inglaterra y Gales, 3.5-26.0% en Kenia, 7.0% en Nigeria, 9% en Arabia Saudita, 60.9% en Zambia, 24.3-90.7% en Etiopía (12) y 11% en Suiza (13). La gran variación de prevalencia de Fasciolosis bovina en diferentes países y regiones depende de factores tales como las condiciones climáticas, edad y sexo del ganado, y nivel de contaminación de los pastos del hospedero intermediario (12).

En un estudio realizado durante cuatro años en una empresa ganadera cubana, se estimaron pérdidas económicas de $16.121 USD debido a hígados decomisados afectados por Fasciola hepatica; además de $316. 078 y $170.664 USD debido a la estimación de carne no producida; y $14. 686 USD por el uso de antihelmíntico, ascendiendo a $517.550 USD las pérdidas totales estimadas (10).

En las provincias centrales de Cuba (Cienfuegos, Villa Clara y Sancti Spíritus), las pérdidas económicas se evaluaron como considerables ($436.656 USD) por el decomiso de hígados en el 18.0% de los 273.450 animales sacrificados (7). También en un estudio durante un período de cuatro años, (14) estimó que la fasciolosis afectó a uno de cada tres bovinos sacrificados, causando pérdidas de $16.121 USD debido a los hígados decomisados; además de $316.078 y $170.664 USD, incluida la producción estimada de carne no producida, respectivamente.

Esas diferencias en la prevalencia anual pueden atribuirse a variaciones en las condiciones climáticas pues, el desarrollo y la sobrevivencia de los estadios larvales de F. hepatica en el pasto dependen de las precipitaciones, la humedad relativa y la temperatura (15,16), por lo que es frecuente en regiones con elevada pluviosidad, en suelos con drenajes deficientes y con retención de agua. Estas condiciones son favorables para la sobrevivencia y multiplicación del hospedador intermediario (Galba cubensis y Pseudosuccinea columella) y la trasmisión del parásito (16,17,18,19).

Las pérdidas económicas que ocurren por el decomiso de hígados afectados por F. hepatica son relevantes, estas varían en los diferentes meses o años; y dependen de la interacción entre los aspectos fisiopatológicos de la enfermedad y los ambientales (factores climatológicos y geográficos) que determinan la presencia de hospederos intermediarios y el parásito en el ambiente (6).

El clima tiene un impacto en las etapas de vida libre del parásito y su huésped intermediario: G. cubensis, con interacciones entre la precipitación y la temperatura que tienen una mayor influencia en la efectividad de la transmisión (20). La prevalencia e impacto económico de la fasciolosis, están relacionados con los factores climáticos y alimenticios de los animales que favorecen la persistencia del ciclo biológico del helminto (6).

En conclusión, los mayores valores para las pérdidas económicas y prevalencia por el decomiso de hígados afectados por F. hepatica se presentaron en la provincia de Camagüey lo que pudiera estar relacionado con las condiciones climáticas diferentes, por lo que se recomienda evaluar la dinámica de los hospederos intermedios y las etapas larvarias de este trematodo en las dos provincias estudiadas.

 <bold>REFERENCIAS</bold> 1. Bennema S, Ducheyne E, Vercruysse J, Claerebout E, Hendrickx G, Charlier J. Relative importance of management, meteorological and environmental factors in the spatial distribution of Fasciola hepatica in dairy cattle in a temperate climate zone. Int J Parasitol. 2011; 41(2):225-233. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2010.09.003 Bennema S Ducheyne E Vercruysse J Claerebout E Hendrickx G Charlier J Relative importance of management, meteorological and environmental factors in the spatial distribution of Fasciola hepatica in dairy cattle in a temperate climate zone. Int J Parasitol. 2010 41 2 225 233 10.1016/j.ijpara.2010.09.003 2. Bennema S, Scholte R, Molento M, Medeiros C, Carvalho O. Fasciola hepatica in Bovines in Brazil: Data Availability and Spatial Distribution. Rev Inst Med Trop. 2014; 56(1):35-41. http://dx.doi.org/10.1590/S0036-46652014000100005 Bennema S Scholte R Molento M Medeiros C Carvalho O Fasciola hepatica in Bovines in Brazil: Data Availability and Spatial Distribution. Rev Inst Med Trop. 2014 56 1 35 41 10.1590/S0036-46652014000100005 3. Rojas D, Cartín JA. Prevalencia de Fasciola hepatica y pérdidas económicas asociadas al decomiso de hígados en tres mataderos de clase a de Costa Rica. Agronomía Costarricense. 2016; 40(2):53-62. https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agrocost/article/view/27366 Rojas D Cartín JA Prevalencia de Fasciola hepatica y pérdidas económicas asociadas al decomiso de hígados en tres mataderos de clase a de Costa Rica Agronomía Costarricense 2016 40 2 53 62 https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agrocost/article/view/27366 4. Mazeri S, Rydevik G, Handel I, Bronsvoort B, Sargison N. Estimation of the impact of Fasciola hepatica infection on time taken for UK beef cattle to reach slaughter weight. Scientific Reports. 2017; 7(1):7319. https://doi.org/10.1038/s41598-017-07396-1 Mazeri S Rydevik G Handel I Bronsvoort B Sargison N Estimation of the impact of Fasciola hepatica infection on time taken for UK beef cattle to reach slaughter weight. Scientific Reports. 2017 7 1 7319 10.1038/s41598-017-07396-1 5. Fanke J, Charlier J, Steppin T, von Samson-Himmelstjerna G, Vercruysse J, Demeler J. Economic assessment of Ostertagia ostertagi and Fasciola hepatica infections in dairy cattle herds in Germany using Paracalc®. Veterinary Parasitology. 2017; 7-13. http://dx.doi.org/doi:10.1016/j.vetpar.2017.03.018 Fanke J Charlier J Steppin T Samson-Himmelstjerna G Vercruysse J Demeler J Veterinary Parasitology. 2017 7 13 Economic assessment of Ostertagia ostertagi and Fasciola hepatica infections in dairy cattle herds in Germany using Paracalc ® . doi:10.1016/j.vetpar.2017.03.018 6. Palacio D, Bertot J, Molento M, Vázquez A, Izquierdo N, Arenal A, et al. Comportamiento estacional de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados en el matadero de Chacuba, Camagüey, Cuba. Rev Prod Anim. 2017; 29(1):30-35. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S222479202017000100006&lng=es&nrm=iso&tlng=es Palacio D Bertot J Molento M Vázquez A Izquierdo N Arenal A Comportamiento estacional de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados en el matadero de Chacuba, Camagüey, Cuba. Rev Prod Anim. 2017 29 1 30 35 http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S222479202017000100006&lng=es&nrm=iso&tlng=es 7. González R, Pérez M, Brito S. Fasciolosis Bovina. Evaluación de las principales pérdidas provocadas en una empresa ganadera. Rev Salud Anim. 2007; 26(3):167-175. http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0253-570X2007000300007&script=sci arttext&tlng=pt González R Pérez M Brito S Fasciolosis Bovina. Evaluación de las principales pérdidas provocadas en una empresa ganadera. Rev Salud Anim. 2007 26 3 167 175 http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0253-570X2007000300007&script=sci arttext&tlng=pt 8. Kialanda M, Monteiro N, De Fontes-Pereira A, Castillo R, Simão E, Miranda I. Prevalencia de hígados confiscados y pérdidas económicas por Fasciola sp. en Huambo, Angola. Rev Health Animal. 2013; 35(2):12-15. http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RSA/article/view/213 Kialanda M Monteiro N De Fontes-Pereira A Castillo R Simão E Miranda I Prevalencia de hígados confiscados y pérdidas económicas por Fasciola sp. en Huambo, Angola. Rev Health Animal. 2013 35 2 12 15 http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RSA/article/view/213 9. Selemetas N. Spatial Analysis and Risk Mapping of Fasciola hepatica Infection in Dairy Herds in Ireland. Geospat Health. 2015; 9(2):281-291. https://doi.org/10.4081/gh.2015.350 Selemetas N Spatial Analysis and Risk Mapping of Fasciola hepatica Infection in Dairy Herds in Ireland. Geospat Health. 2015 9 2 281 291 10.4081/gh.2015.350 10. Alison H, Matthew SR, Pinchbeck G, Williams D. Epidemiology and Impact of Fasciola hepatica Exposure in High-Yielding Dairy Herds. Prev Vet Med. 2015; 121(1-2):41-48. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2015.05.013 Alison H Matthew SR Pinchbeck G Williams D Epidemiology and Impact of Fasciola hepatica Exposure in High-Yielding Dairy Herds. Prev Vet Med. 2015 121 (1-2) 41 48 10.1016/j.prevetmed.2015.05.013 11. Yatswako S, Bida N. Survey of bovine fasciolosis burdens in trade cattle slaughtered at abattoirs in North-central Nigeria: The associated predisposing factors and economic implication. Parasite Epidemiol Control. 2017; 2(2):30-39. https://dx.doi.org/10.1016%2Fj.parepi.2017.02.001 Yatswako S Bida N Survey of bovine fasciolosis burdens in trade cattle slaughtered at abattoirs in North-central Nigeria: The associated predisposing factors and economic implication. Parasite Epidemiol Control. 2017 2 2 30 39 10.1016%2Fj.parepi.2017.02.001 12. Sario S, Yalc C. Estimating the total cost of bovine fasciolosis in Turkey. Animals of Tropical Medicine & Parasitology. 2011; 105(6):439-444. https://doi.org/10.1179/1364859411Y.0000000031 Sario S Yalc C Estimating the total cost of bovine fasciolosis in Turkey. Animals of Tropical Medicine & Parasitology. 2011 105 6 439 444 10.1179/1364859411Y.0000000031 13. Schweizer G, Braun U, Deplazes P, Torgerson PR. Estimating the financial losses due to bovine fasciolosis in Switzerland. Vet Rec. 2005; 157(7):188-193. http://dx.doi.org/10.1136/vr.157.7.188 Schweizer G Braun U Deplazes P Torgerson PR Estimating the financial losses due to bovine fasciolosis in Switzerland. Vet Rec. 2005 157 7 188 193 10.1136/vr.157.7.188 14. León M, Silveira E, Pérez J, Olazábal E. Evaluación de los factores que inciden en la mortalidad por fasciolosis en la provincia de Vi-lla Clara, Cuba. REDVET. 2013; 7(2):1-13. https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=63612643008 León M Silveira E Pérez J Olazábal E Evaluación de los factores que inciden en la mortalidad por fasciolosis en la provincia de Vi-lla Clara, Cuba. REDVET. 2013 7 2 1 13 https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=63612643008 15. Brito A. Prevalencia, decomisos de hígado y pérdidas económicas por Fasciola hepatica en mataderos bovinos de tres provincias de la región central de Cuba. REDVET. 2010; 11(4):1-7. https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=63613155004 Brito A Prevalencia, decomisos de hígado y pérdidas económicas por Fasciola hepatica en mataderos bovinos de tres provincias de la región central de Cuba. REDVET. 2010 11 4 1 7 https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=63613155004 16. Vázquez A, Sánchez J, Alba A, Pointier J. Natural Prevalence in Cuban Populations of the lymnaeid snail Galba cubensis Infected with the Liver Fluke Fasciola hepatica Small Values do Matter. Parasitol Res. 2015; 114(11):4205-4210. https://doi.org/10.1007/s00436-015-4653-2 Vázquez A Sánchez J Alba A Pointier J Natural Prevalence in Cuban Populations of the lymnaeid snail Galba cubensis Infected with the Liver Fluke Fasciola hepatica Small Values do Matter. Parasitol Res 2015 114 11 4205 4210 10.1007/s00436-015-4653-2 17. Ticona S, Chávez V, Casas V, Chavera C. Prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos y ovinos de Vilcashuamán. Rev Investig Vet Perú. 2010; 21(2):3-15. http://www.scielo.org.pe/scielo.php?pid=S1609-91172010000200004&script=sci_arttext Ticona S Chávez V Casas V Chavera C Prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos y ovinos de Vilcashuamán. Rev Investig Vet Perú. 2010 21 2 3 15 http://www.scielo.org.pe/scielo.php?pid=S1609-91172010000200004&script=sci_arttext 18. Bosco A, Rinaldi L, Musella V. Outbreak of Acute Fasciolosis in Sheep Farms in a Mediterranean Area Arising As a Possible Consequence of Climate Change. Geospat Health. 2015; 9(2):319-324. https://doi.org/10.4081/gh.2015.354 Bosco A Rinaldi L Musella V Outbreak of Acute Fasciolosis in Sheep Farms in a Mediterranean Area Arising As a Possible Consequence of Climate Change. Geospat Health 2015 9 2 319 324 10.4081/gh.2015.354 19. Caminade C, Van Dijk J. Modelling Recent and Future Climatic Suitability for Fasciolosis in Europe. Geospat Health. 2015; 2(9):301-308. https://doi.10.4081/gh.2015.352 Caminade C Van Dijk J Modelling Recent and Future Climatic Suitability for Fasciolosis in Europe. Geospat Health. 2015 2 9 301 308 doi.10.4081/gh.2015.352 20. Giménez T, Núñez A, Chamorro N, Alarcón G. Estudio de la infección natural por Fasciola hepatica en Lymnaea spp. Compend Cienc Vet. 2014; 4(2):14-18. http://scielo.iics.una.py/scielo.php?pid=S2226-17612014000200003&script=sci_arttext Giménez T Núñez A Chamorro N Alarcón G Estudio de la infección natural por Fasciola hepatica en Lymnaea spp. Compend Cienc Vet. 2014 4 2 14 18 http://scielo.iics.una.py/scielo.php?pid=S2226-17612014000200003&script=sci_arttext