En Norteamérica se han registrado, durante las últimas décadas, disminuciones poblacionales significativas en alrededor de un tercio de las especies de aves playeras (Charadriiformes) (Page et al. 2009, Galindo-Espinosa y Palacios 2015). El chorlo nevado (Charadrius nivosus) no es la excepción, aun siendo una de las menos abundantes, se estima una población de 18,200 individuos (al 2012) y con marcada tendencia de disminución (Andres et al. 2012, Thomas et al. 2012, Wetlands International 2019). Existen otras aves playeras que muestran esta tendencia. C. nivosus se ve afectado por problemas de conservación de hábitat a nivel local, regional y global (Page et al. 2009), por lo mismo está protegido como especie amenazada en México (Semarnat 2010) y EUA (USFWS 1993). A escala global, se considera como casi amenazada (Near Threatened, BirdLife International 2017).

En México, C. nivosus se distribuye en ambas costas y en los lagos del Altiplano y el Eje Neovolcánico (BirdLife International 2017, Figura 1). La población reproductora en México representa el 9% de la población total para la especie; 93% de los adultos reproductores se encuentran en la costa del Pacífico y 7% en el interior del país (Thomas et al. 2012). Se ha registrado la reproducción de esta especie en 13 estados (Anexo A), y destacan las áreas de reproducción de Baja California, Baja California Sur y Sonora (Palacios et al. 1994, Palacios y Mellink 1995, Mellink et al. 1996, 2009, Mellink y Riojas-López 2005, Galindo-Espinosa y Palacios 2015), que han sido estudiadas con mayor detalle que las poblaciones del interior y Golfo de México (Howell y Webb 1994, Luévano et al. 2010, DeSucre et al. 2011). Aun cuando no existe suficiente información sobre la especie en México (Thomas et al. 2012, Galindo-Espinosa y Palacios 2015), los estudios poblacionales realizados describen fluctuaciones anuales en sus abundancias, supervivencia y dispersión, así como efectos negativos por la pérdida de hábitat y a causa de la actividad humana (Vega-Picos 2008, Küpper et al. 2012, Galindo-Espinosa y Palacios 2015). Por ejemplo, el estudio publicado más reciente en Ceuta, Sinaloa, reporta declives importantes de adultos reproductores, han disminuido de 204 a 58 en el periodo 2006-2012 (Cruz-López et al. 2017).

Figura 1
Distribución de Charadrius nivosus en México (BirdLife International 2017) y registros confirmados de 1959 a 2019 (especímenes, artículos científicos, tesis de investigación, reportes de proyectos de investigación, bases electrónicas con fotografías y/o asociados a Instituciones de investigación).

No existen estudios, en el interior del país, sobre las tendencias poblacionales o éxito reproductivo. La mayoría de los reportes documenta su presencia, pero sólo hay nueve localidades confirmadas de reproducción, de las cuales una fue ocupada para cultivo (Anexo A). Al anidar en el suelo, C. nivosus es particularmente vulnerable a la degradación del hábitat durante la reproducción, por lo que exhibe bajo potencial reproductivo, y además usa hábitats explotados por el ser humano (Page et al. 2009, Galindo-Espinosa y Palacios 2015). Debido a sus requerimientos de hábitat especializados, cualquier alteración en éstos contribuye a la disminución de las poblaciones (DeSucre et al. 2011). Esto resalta la importancia de reportar y estudiar la actividad reproductiva para entender la dinámica poblacional, evaluar dinámicas de fuente-sumidero y responder a amenazas por alteración antrópica del hábitat (Mellink et al. 2009, Saalfeld et al. 2013). En el interior de México, el estudio de DeSucre et al. (2011) en el lago de Texcoco, Estado de México, es el que aporta más información sobre el proceso de anidación de la especie en la región. En Michoacán existen registros confirmados (no reproductivos) de C. nivosus en una localidad en la costa del océano Pacífico y en tres localidades del interior, de las cuales el lago de Cuitzeo cuenta con la mayoría de los registros (Cuadro 1). Hasta ahora, la reproducción de la especie no había sido reportada para el estado.

Cuadro 1

Registros no reproductivos de Charadrius nivosus en Michoacán. Solamente son registros con verificación en formato escrito o asociados a proyectos e instituciones de investigación.

^a Sitios en la costa del océano Pacífico.^b Sitios en el interior del país.* Coordenadas estimadas (registros en bases de datos electrónicas).

El lago de Cuitzeo, ubicado en los estados de Michoacán y Guanajuato, en la región del centro de México (19.87° a 20.06°, -100.84° a -101.32°; 1820 msnm), es el segundo lago más grande del país, con una superficie inundable de alrededor de 400,000 ha (Sagardia 2005). El lago de Cuitzeo es de gran relevancia para la conservación, pues es un Área Importante para la Conservación de las Aves (AICA), Área Endémica de Aves (EBA) y alberga poblaciones fuente de especies en peligro de extinción (Pérez-Arteaga et al. 2018). Este sitio es importante para aves migratorias y residentes terrestres y acuáticas (Villaseñor-Gómez 1994), y cumple con los requerimientos para ser considerado humedal de importancia internacional bajo la Convención Ramsar (Pérez-Arteaga et al. 2002). Aquí se han registrado aproximadamente 250 especies de aves que usan el lago y sus hábitats terrestres circundantes (APA y TMR, obs. personal). No obstante, el vaso del lago no se encuentra protegido bajo ningún esquema estatal o federal.

Para evaluar la variación interanual de los ensambles de aves playeras del lago de Cuitzeo, durante 2013 iniciamos un muestreo estacional y registramos evidencia reproductiva de C. nivosus para el estado (Cuadro 2). Posteriormente, con la finalidad de contrastar las características de los ensambles de aves playeras, realizamos muestreos de febrero de 2017 a marzo de 2018. La zona de estudio es una franja de aproximadamente 1,100 m de longitud y 400 m de ancho (superficie ~18.5 ha), que colinda al norte con el poblado de Jéruco (municipio de Cuitzeo del Porvenir, Michoacán) y es limitada al este por la autopista 43D (19.964710°, -101.171921° a 19.964710°, -101.160792°). El sustrato está compuesto por vertisoles (suelos arcillosos expandibles), con gravas desplazadas superficialmente por escurrimientos (Cabrera et al. 2010), con elementos halófilos dispersos como pasto aguja (Distichlis spicata) y romerito (Suaeda torreyana). En esta zona, eventualmente forrajea ganado vacuno; no observamos, en ninguna de las visitas, depredadores terrestres nativos o domésticos. Las observaciones las realizamos a pie, bordeamos la parte norte de la franja, oteamos 50-100 m al frente y contamos las aves visibles, después, a paso veloz, repetimos el proceso (Bibby et al. 2000). Los muestreos los comenzamos alrededor de las 08:00 h hasta las 11:00 h. Los registros los realizaron dos observadores experimentados; utilizaron binoculares (Vortex 10X) y telescopios de aumento variable (Bushnell 20-60X), documentaron fotográficamente y en video con cámara Reflex digital. Las aves fueron identificadas con guías de campo (Dunn y Alderfer 2017) y los individuos clasificados como pollos, juveniles, o adultos, para facilitar la comparación y que coincidiera con la terminología usada en otros estudios (p. ej., De Sucre et al. 2011, Galindo-Espinoza y Palacios 2015, Gómez del Ángel et al. 2015). Las categorías la corroboramos a través del análisis de las imágenes que obtuvimos, usamos las clases de plumaje de Pyle (2008), y consideramos como “pollos” a los individuos en el año de eclosión con plumaje natal, “juveniles” a los individuos en el año de eclosión con plumaje juvenil/formativo/alterno y “adultos” a los individuos posteriores al año de eclosión. Debido a que los individuos estaban aparentemente limitados a la pequeña extensión del área de estudio, no realizamos búsqueda de nidos, para evitar disturbios en las aves.

Cuadro 2

Registros de Charadrius nivosus en el lago de Cuitzeo, Michoacán. Categorías equivalentes con base en el plumaje (Pyle 2008): pollos (año de eclosión, plumaje natal), juveniles (año de eclosión, plumaje juvenil/formativo/alterno), adultos (posterior al año de eclosión).

En total realizamos nueve visitas de campo (aproximadamente 27 horas de conteo) a partir del primer registro reproductivo de C. nivosus en 2017, del 20 de agosto de 2017 al 27 de enero de 2018 (Cuadro 2). Durante este periodo registramos pollos (n = 1), juveniles (n = 107) y adultos (n = 17). Observamos desde un máximo de 30 individuos (juveniles y adultos), a un mínimo de 2 juveniles (Cuadro 2). Independientemente de la edad, su actividad regular fue alimentarse -principalmente de moscas (Diptera) (Figura 2B)-; usaban de manera más frecuente las zonas no inundadas (Figura 2). No pudimos determinar el esfuerzo reproductivo inicial en cuanto al número de nidadas. En el lago de Texcoco, Estado de México, registramos un promedio de 2.1 pollos por nidada (rango 1-3 pollos; De Sucre et al. 2011). Si consideramos el número promedio de pollos y un éxito de nidada cercano a uno (Cruz-López et al. 2017), la estimación media para la zona de estudio es de 12.4 nidadas, si tomamos en cuenta el número máximo de juveniles observados (n = 26, Cuadro 2). La estimación mínima, si consideramos nidadas de tres pollos, es de 8.7 nidadas.

Figura 2
Registros fotográficos de Charadrius nivosus en el lago de Cuitzeo, México. Plumajes probables (Pyle 2008): A) pollo [año de eclosión, plumaje natal], 27 de agosto de 2017; B) juvenil [año de eclosión, plumaje alterno], 10 de septiembre de 2017; C) juvenil [año de eclosión, plumaje alterno], 10 de septiembre de 2017; D) juvenil [año de eclosión, plumaje juvenil/formativo], 22 de octubre de 2017.

Debido a la pequeña superficie del área, este estudio representa una proporción mínima del hábitat potencial de anidación para C. nivosus en el lago de Cuitzeo. Aun cuando no registramos actividad reproductiva en otras zonas, nuestros monitoreos (enfocados a otras aves acuáticas) cubrieron sólo pequeñas áreas del litoral, por lo que es probable que existiera actividad reproductiva simultánea en otras zonas del lago, la cual no detectamos. El número de juveniles que registramos sugiere que el lago de Cuitzeo es un sitio importante para la reproducción de la especie. Por ejemplo, el lago de Texcoco (superficie total ~11,600 ha), donde en un área aproximada de muestreo de 1,090 ha (calculada a partir de la Figura 1 en De Sucre et al. 2011) se registraron 60 pollos y 27 nidadas, podría ser igualmente relevante en magnitud a la población reproductora en Sinaloa (De Sucre et al. 2011), la cual es una de las más importantes para la especie en México (Cruz-López et al. 2017). Aunque los estudios no son directamente comparables, si consideramos la superficie de nuestra área de estudio (< 19 ha), el número mínimo de juveniles (n = 26) y que el lago de Cuitzeo tiene aproximadamente 100,000 ha de zonas litorales inundables que fluctúan anual y estacionalmente (Israde-Alcántara et al. 2010), el rango de 9-12 de nidadas posibles en la zona de estudio es una cifra alentadora.

Desconocemos la periodicidad y consistencia del esfuerzo reproductivo de C. nivosus en el área, ya que en estudios anteriores no se había registrado actividad reproductiva. Debido a las grandes fluctuaciones en los litorales del lago, consideramos que la actividad reproductiva de la especie también puede cambiar temporal y espacialmente, que depende de las variaciones del litoral. Ante el escenario de declive de las poblaciones de C. nivosus, creemos que el lago de Cuitzeo puede ser importante para la reproducción de la especie. Por lo tanto, un programa de monitoreo debe diseñarse y que incluya la detección de todas las áreas de posible reproducción, la evaluación del desempeño reproductivo y la identificación de requerimientos de anidación. Con esta información se podrán determinar las medidas de protección para la especie durante la época reproductiva. Esta información complementa otros registros reproductivos para México y destaca al lago de Cuitzeo como un área importante para la conservación de C. nivosus, lo cual refuerza la necesidad de incluir al lago bajo un esquema de protección formal.

Agradecimientos

A la Facultad de Biología, que proporcionó apoyo logístico y a la Coordinación de Investigación Científica (Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo) que financió el monitoreo de aves en la cuenca de Cuitzeo. Agradecemos a la editora y a los revisores de Huitzil, Revista Mexicana de Ornitología, por los valiosos comentarios y sugerencias al manuscrito.

Literatura citada

Andres B.A., Smith P.A., Morrison R.G., Gratto-Trevor C.L., Brown S.C., Friis C.A. 2012. Population estimates of North American shorebirds, 2012. Wader Study Group Bulletin. 119(3):178-194.

Bibby C.J., Burgess N.D., Hill D.A., Mustoe S. 2000. Bird census techniques, 2a. ed. Londres: Elsevier.

Binford L.C. 1989. A distributional survey of the birds of the Mexican state of Oaxaca. Ornithological Monographs 43. Washington (DC): American Ornithologists’ Union.

BirdLife International. 2017. Charadrius nivosus (amended version of 2016 assessment). The iucn Red List of Threatened Species 2017:e.T22725033A119724388 [consultado el 27 de agosto de 2019]. Disponible en: http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2017-3.RLTS.T22725033A119724388.en

Cabrera A., Medina L.E., Alcalá M., Sánchez J.F., Ayala J.M. 2010. Suelos. En: Cram S., Galicia L., Israde-Alcántara I., editores. Atlas de la cuenca del Lago de Cuitzeo: Análisis de su geografía y su entorno socioambiental. Morelia (Mich.): Instituto de Geografía, unam, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Cruz-López M., Eberhart-Phillips L.J., Fernández G., Beamonte-Barrientos R., Székely T., Serrano-Meneses M.A., Küpper C. 2017. The plight of a plover: Viability of an important Snowy Plover population with flexible brood care in Mexico. Biological Conservation. 209:440-448. doi: https://doi.org/10.1016/j.biocon.2017.03.009

DeSucre A.E., Cervantes O., Ramírez P., Gómez S. 2011. Notas sobre la biología reproductora del chorlo nevado (Charadrius nivosus) en el Lago de Texcoco, México. Huitzil. 12(2):32-38.

Dunn J.L., Alderfer J. 2017. Field guide to the birds of North America, 6a. ed. Washington (DC): National Geographic Books.

eBird. 2019. eBird Basic Dataset. Version: EBD_relJul-2019. Ithaca (NY): Cornell Lab of Ornithology [consultado el 27 de agosto de 2019]. Disponible en: http://www.eBird.org/

Galindo-Espinosa D., Palacios E. 2015. Estatus del chorlo nevado (Charadrius nivosus) en San Quintín y su disminución poblacional en la península de Baja California. Revista Mexicana de Biodiversidad. 86(3):789-798. doi: https://doi.org/10.1016/j.rmb.2015.06.005

[GBIF] Global Biodiversity Information Facility. 2019. gbif Occurrence Download. Copenhagen: The Global Biodiversity Information Facility [consultado el 26 de agosto de 2019]. Disponible en: https://doi.org/10.15468/dl.oifq6o

Gómez del Ángel S., Palacios E., De Sucre A.H. 2015. Dimorfismo sexual en tamaño y marca frontal en el chorlo nevado (Charadrius nivosus). Huitzil. 16(1):21-27.

Howell S.N.G., Webb S. 1994. Occurrence of Snowy and Collared Plovers in the interior of Mexico. Western Birds 25:146-150.

Israde-Alcántara I., Velázquez R., Lozano M.S., Garduño V.H., Ortega R., Domínguez G. 2010. Evolución del lago en los últimos 100 mil años. En: Cram S., Galicia L., Israde-Alcántara I., editores. Atlas de la cuenca del Lago de Cuitzeo: Análisis de su geografía y su entorno socioambiental. Morelia (Mich.): Instituto de Geografía, unam, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Küpper C., Cruz-López M., Rojas-Abreu W., Lozano-Angulo L., Serrano-Meneses M.A. 2012. Severe decline of threatened plovers at Bahía de Ceuta, Sinaloa, Mexico. Ceuta fieldwork report. Ceuta (Sin.): Ceuta Snowy Plover Project [consultado el 2 de agosto de 2019]. Disponible en: http://www.chorlito.org/learn-more

Luévano J., Mellink E., Riojas-López M. 2010. Plovers breeding in the highlands of Jalisco, Aguascalientes, Zacatecas, and San Luis Potosí, central Mexico. Western North American Naturalist. 70(1):121-125.

Mellink E., Palacios E., Gonzalez S. 1996. Notes on nesting birds of the Ciénega de Santa Clara saltflat, northwestern Sonora, Mexico. Western Birds. 27(4):202-203.

Mellink E., Riojas-López M. 2005. New breeding localities for the Snowy Plover in western Mexico. Western Birds. 36(2):141-143.

Mellink E., Riojas-López M., Luévano J. 2009. Breeding locations of seven Charadriiformes in coastal southwestern Mexico. Waterbirds. 32(1):44-54. doi: https://doi.org/10.1675/063.032.0105

Moreno-Contreras I., Mondaca F., Robles-Morales J., Jurado M., Cruz J., Alvidrez A., Robles-Carrillo J. 2016. New distributional and temporal bird records from Chihuahua, Mexico. Bulletin of the British Ornithologists’ Club. 136(4):272-286.

Page G.W., Stenzel L.E., Warriner J.S., Warriner J.C., Paton P.W. 2009. Snowy Plover (Charadrius nivosus), version 2.0. En: Poole A.F., editor. Ithaca (NY): Cornell Lab of Ornithology . [consultado el 27 de marzo de 2019]. Disponible en: https://doi.org/10.2173/bna.154

Palacios E., Alfaro L., Page G.W. 1994. Distribution and abundance of breeding Snowy Plovers on the Pacific coast of Baja California. Journal of Field Ornithology. 65(4):490-497.

Palacios E., Mellink E. 1995. Breeding birds of Esteros Tobari and San Jose, southern Sonora. Western Birds. 26(2):99-103.

Pérez-Arteaga A., Gaston K.J., Kershaw M. 2002. Undesignated sites in Mexico qualifying as wetlands of international importance. Biological Conservation. 107(1):47-57. doi: https://doi.org/10.1016/S0006-3207(02)00043-5

Pérez-Arteaga A., Monterrubio-Rico T., Delgado-Carrillo O., Cancino-Murillo R., Salgado-Ortiz J. 2018. Updating the distribution range of the endangered Black-polled Yellowthroat (Geothlypis speciosa). Ornitología Neotropical. 29:51-57.

Pyle P. 2008. Identification guide to North American birds. Part II. Point Reyes (CA): Slate Creek Press.

Reiter M., Palacios E., Eusse D., Clay R., Bradley D. 2019. Migratory shorebird project: Annual progress report July 2018-June 2019. Bolinas (CA): Point Blue Conservation Science, Western Hemisphrere Shorebird Reserve Network, Bird Studies Canada, Asociación Calidris, Grupo de Aves del Noroeste, International Programs U.S. Forest Service [consultado el 10 de noviembre de 2019]. Disponible en: http://migratoryshorebirdproject.org/

Saalfeld S.T., Conway W.C., Haukos D.A., Johnson W.P. 2013. Recent declines in apparent survival and survey counts of Snowy Plovers breeding in the southern High Plains of Texas. The Wilson Journal of Ornithology. 125(1):79-87. doi: http://dx.doi.org/10.1676/12-017.1

Sagardia R. 2005. Use of subpixel classifier for wetland mapping: a case study of the Cuitzeo Lake, Mexico [tesis de maestría], Enschede (Países Bajos): International Institute for Geo-information Science and Earth Observation.

[Semarnat] Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales. 2010. Norma Oficial Mexicana nom-059-semarnat-2010, Protección Ambiental - Especies nativas de México de flora y fauna silvestres - Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio - lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación [Internet]. México (DF). 30 de diciembre de 2010, Segunda Sección [consultado el 15 de enero de 2015]. Disponible en: https://www.profepa.gob.mx/innovaportal/file/3552/1/nom-059-semarnat-2010__30- dic-2010.pdf

Tenorio J.P. 2010. Distribución espacial y temporal de las aves acuáticas en el lago de Cuitzeo, Michoacán [tesis de licenciatura], Morelia (Mich.): Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Thomas S.M., Lyons L.E., Andres B.A., T-Smith E.E., Palacios E., Cavitt J.F., Royle J.A., Fellows S.D., Maty K., Howe W.H. et al. 2012. Population size of Snowy Plovers breeding in North America. Waterbirds. 35(1):1-15. doi: https://doi.org/10.1675/063.035.0101

[usfws] United States Fish and Wildlife Service. 1993. Threatened status for the Pacific Coast population of the Western Snowy Plover. Federal Register. 58:12864-12874.

Vega-Picos X. 2008. Análisis de los problemas de conservación de las especies de aves acuáticas en ecosistemas costeros de Sinaloa [tesis de doctorado], Badajoz:: Universidad de Extremadura.

Villaseñor-Gómez L.E. 1994. Avifauna terrestre y acuática del Lago de Cuitzeo, México. Ciencia Nicolaita. 6:48-62.

Wetlands International. 2019. Waterbird population estimates. Wageningen (Países Bajos): Wetlands International [consultado el 27 de agosto de 2019]. Disponible en: http://wpe.wetlands.org

ANEXO A

Localidades que presentaron actividad reproductiva de Charadrius nivosus en México. Solamente se incluyeron registros verificados.

^a Sitios en la costa del océano Pacífico (incluye Golfo de California), dentro de los 80 km de la zona costera.^b Sitios en el interior del país.* Sitio posteriormente drenado y ocupado para cultivo (Luévano et al. 2010).

Notas

Notas de autor

*Autor de correspondencia: alejandro.perez@umich.mx