INTRODUCCIÓN

El Huanglongbing (HLB) es una enfermedad bacteriana provocada por la α-protobacteria "Candidatus liberibacter spp.", una bacteria Gram negativa que se desarrolla y se desplaza a través de los poros de los tubos cribosos, limitando el flujo de productos fotosintéticos en el floema. Se conocen tres especies que afectan a los cítricos: Candidatus liberibacter africanus, Candidatus liberibacter americanus y Candidatus liberibacter asiaticus, siendo esta última la presente en México y transmitida principalmente por el insecto vector Diaphorina citri. Los cítricos más susceptibles son la naranja dulce, la mandarina y los híbridos de mandarina. En México, se observa una mayor severidad de síntomas en naranja dulce (Citrus sinensis), en comparación con limón persa (Citrus x latifolia). Actualmente, no existe una cura para el HLB, y el manejo se centra en el control de la plaga y la detección de la bacteria Candidatus liberibacter spp. mediante métodos moleculares como la Reacción en Cadena de la Polimerasa en Tiempo Real (QT-PCR). Aunque el QT-PCR es altamente sensible, su uso en campo resulta costoso e impráctico.

Los árboles afectados pueden mostrar síntomas como amarillamiento asimétrico de las hojas, brotes y ramas muertas, crecimiento atrofiado, reducción en la cantidad, calidad y caída prematura de los frutos. La enfermedad se propaga principalmente por el psílido asiático de los cítricos, un insecto que se alimenta de las plantas de cítricos y transfiere la bacteria, también puede transmitirse a través de injertos infectados, regularmente los árboles afectados mueren dentro de unos años, y la producción de frutos disminuye significativamente.

El efecto del HLB en la industria de los cítricos ha sido objeto de diversos estudios, aunque los datos cuantitativos y epidemiológicos disponibles aún son limitados. Investigaciones como la de Brlansky et al. (2009) han estimado el impacto basado en el número de plantas erradicadas y en los costos de control del vector en cítricos dulces.

En Brasil, las pérdidas de producción por HLB variaron entre el 41% y el 100% en cultivos de naranja dulce variedad Valencia, según Bassanezi et al. (2009). Asimismo, estos estudios determinaron una relación directa entre la producción y los efectos de la enfermedad, destacando una tendencia desfavorable y evidenciando que el impacto productivo también depende del manejo agronómico y la edad de los árboles.

En México, estudios de Salcedo et al. (2010) calcularon pérdidas en la cadena productiva de cítricos, con un 17.6% de disminución en la producción de limón mexicano y persa, y un 57.6% en naranja dulce, mediante métodos multivariados y epidemiología comparativa a 3 y 5 años.

Estos datos subrayan la gravedad del impacto de HLB en la producción citrícola y la importancia de investigaciones futuras para entender y manejar mejor esta enfermedad.

La regresión logística fue empleada de manera efectiva para detectar la presencia de síntomas de HLB a partir de las variables explicativas de un conjunto de predictores. Este enfoque es semejante a un modelo de regresión lineal, pero se ajusta a situaciones en las que la variable dependiente es dicotómica. Los coeficientes de regresión logística se pueden emplear para calcular la razón de probabilidad de cada variable independiente en el modelo. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue utilizar un modelo de regresión logística binomial en la detección de HLB en arboles de limón persa con el estudio de variables de clasificación y numérica, ya que con esto se puede contar con un modelo que pudiera predecir la detección de HLB con variables explicativas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización del experimento

El estudio se realizó en la huerta de limón persa situada en el campo experimental Ixtacuaco del INIFAP, Martínez de la Torre, Veracruz, México. Con una altitud de 112 msnm, entre las coordenadas 20° 02' 36'' latitud norte y 97° 05' 52.5'' latitud oeste.

Material vegetal y manejo de la huerta

La huerta en producción de limón persa presentó árboles de cinco años de edad con portainjerto limón Volkameriana (Citrus volkameriana), cultivados en un suelo arenoso-arcilloso, el manejo agronómico es realizado de manera uniforme, el riego es realizado por sistema de goteo con cintillas. La muestra fue constituida por 24 árboles de los cuales la mitad presentó sintomatología de HLB, de ahí se identificaron en 3 grupos de 8 árboles cada uno con diferentes marcos de plantación 4= 4x3; 5= 5x3; 6= 6x3 y estos con presencia o ausencia de síntomas de HLB por árbol respectivamente.

Variables respuesta

Para el caso de la altura del árbol se registró la altura total del árbol (m), partiendo desde el suelo, hasta las últimas ramas; para el ancho de la hoja se tomaron aleatoriamente 5 hojas de diferentes posiciones del árbol y se midieron con un vernier, así se obtuvo el promedio del ancho de las hojas por árbol, y en relación al número de frutos se realizó el conteo en tres periodos de cosecha (febrero, junio y octubre), se sumaron el total de numero de frutos por árbol.

Tratamientos

Los tratamientos para este experimento se definieron de la siguiente manera:T1= fecha de corte Febrero, densidad de plantación 4x3; T2= fecha de corte Febrero, densidad de plantación 5x3; T3= fecha de corte Febrero, densidad de plantación 6x3; T4= fecha de corte Junio, densidad de plantación 4x3; T5= fecha de corte Junio, densidad de plantación 5x3; T6= fecha de corte Junio, densidad de plantación 6x3; T7= fecha de corte Octubre, densidad de plantación 4x3; T8= fecha de corte Octubre, densidad de plantación 5x3; T9= fecha de corte Octubre, densidad de plantación 6x3.

Análisis estadístico

Los resultados del estudio fueron tabulados, y analizados con un diseño experimental completamente al azar, con 9 tratamientos y 8 repeticiones, el análisis se estableció mediante el modelo de la Regresión Logística Binaria (logit), con el siguiente modelo:

Variable respuesta (dicotómica)= HLB (1/ Sintomático); (0/ Asintomático)

Variables predictoras:

1. X1= Fecha de corte: Febrero, Junio y Octubre

2. X2= Densidad de plantación con tres niveles: 6 m, 5 m y 4 m

3. X3= Altura del árbol (m)

4. X4 = Ancho de la hoja (cm)

5. X5 = Número de frutos

Para las medias de cada variable por árbol se organizaron por tratamientos y completamente al azar para un ANOVA y comparación de medias con Tukey (P=0.05). Los análisis se realizaron con R Studio.

RESULTADOS

De acuerdo a los resultados obtenidos en el cuadro 1. Se muestran las determinaciones de las variables evaluadas para el caso de clasificación (fecha de corte y densidad de plantación) y numéricas (altura del árbol, ancho de hoja y número de frutos) al realizar este estudio.

Regresión modelo logit

Se realizó la regresión logística binaria en el cuadro 2 se muestran los resultados obtenidos en la estimación del modelo.

En el cuadro 2 se muestra las variables que forman parte del modelo que son significativas, tal como se observa a un nivel de significancia de α = 0.0001, en los casos de fecha de cosecha, ancho de hoja y número de frutos por tratamiento y para el caso de densidad de plantación y altura del árbol estas variables mostraron diferencia significativa con un nivel de significancia de α = 0.01, por tal razón las variables utilizadas son las adecuadas para la construcción del modelo.

Fecha de cosecha nos señala que el estimador es positivo y existe diferencia altamente significativa lo cual indica que al cosechar en el mes de Junio, existe mayor presencia de sintomatología de HLB, con un pvalue de 0.00289, lo cual coincide con la literatura citada, en donde indica que las condiciones ambientales en dicho mes son más propicias para la presencia del vector Diaphorina citri ya que el aumento de temperatura facilita la propagación de dicho insecto.

Para el caso de densidad de plantación es una variable de clasificación con tres nivel siendo estos 4 (mayor densidad), 5 (densidad intermedia) y 6 (densidad baja), el efecto es negativo según el estimador, y con un pvalue de 0.045, que es significativo, lo cual nos sugiere una relación inversa con respecto la sintomatología de HLB, por ende a mayor densidad de plantación la presencia del HLB, se reduce ya que la aumentar el número de árboles por superficie, entonces el hecho de tener una densidad de plantación mayor en cuestiones de manejo fitosanitario mejora la tolerancia a la enfermedad HLB.

De acuerdo a la altura de árbol, también el estimador presenta un efecto negativo, de igual forma una relación inversa con respecto a la sintomatología de HLB, con un pvalue de 0.4481, que es significativo, esto indica la presencia se ve manifestada con árboles de porte más pequeño y de acuerdo a las características de incidencia del insecto vector es lo que suele afectar árboles de con brotes jóvenes.

La variable numérica de ancho su estimador es positivo y así mismo la relación es directamente proporcional con la presencia de HLB, en los árboles de limón persa, se muestra con un p value de 0.00182, lo cual es altamente significativo, por lo tanto, conocemos que el insecto vector se ve favorecido con más follaje del árbol, esto implica que al tener árboles con hojas más anchas serán mayormente susceptibles a presentar síntomas de HLB.

Por último, la variable de número de frutos cosechados por árbol, siendo esta numérica presento un estimador negativo menor -0.9061, por ende, sugiere una relación inversa con respecto a la variable respuesta, así también con un p value de 0.00281, que es altamente significativo, esto se debe a que, si en un árbol al momento de la cosecha tenemos mayor cantidad de fruta la presencia de HLB, será menor esto debido a la que la huerta de limón persa presenta buen rendimiento por árbol.

Con frecuencia, nos encontramos con la necesidad de explicar, comprender, describir o predecir por que los árboles de limón persa presentan síntomas de HLB. En este contexto, una alternativa más apropiada para este experimento fue utilizar la regresión logística binaria, con este modelo podemos saber la probabilidad, dadas unas determinadas variables, de que se presente la sintomatología de que haya presencia de HLB (valor 1 de la variable dicotómica). Para evaluar el modelo, se puede comparar el valor real (si realmente es HLB) con el predicho por el modelo. Esto último se puede identificar en la Figura 1, que muestra la precisión del modelo para predecir ausencia o presencia de HLB, esto para el caso de las observaciones con valor “0” (ausencia de HLB), es un porcentaje de 89% de asertividad.

CONCLUSIONES Y DISCUSIÓN

La regresión logística no solo nos ayudó a evaluar la probabilidad de que ocurra si un árbol presenta síntomas de HLB, sino que también facilita la interpretación de cómo cambios en las variables independiente: altura de árbol, ancho de hoja, numero de frutos, densidad, se relacionan con cambios en la probabilidad del evento del presencia o ausencia de HLB. Esta capacidad de modelar las relaciones no lineales entre las variables y la probabilidad hace que la regresión logística sea una herramienta valiosa en el análisis de datos como puede ser predecir la presencia de HLB.

En consecuencia, con los resultados obtenidos aquellos clones que por características fisiológicas presentan menor altura, mayor ancho de hoja son más susceptibles a presentar la enfermedad de HLB, por ende, también la importancia de realizar un manejo adecuado de los árboles es para evitar favorecer las condiciones de propagación de la enfermedad y menor susceptibilidad.

Suscitar con los nuevos clones de limón persa, el que presente menor ancho de hoja siendo esto una característica, que permite tener una menor susceptibilidad de síntomas de HLB debido a la menor superficie foliar para el insecto vector, así como favorecer una poda adecuada eliminando ramas de brotes anteriores que pueden promover la propagación de la enfermedad HLB.

LITERATURA CITADA

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