Las micorrizas son las asociaciones simbióticas más exitosas que tienen las plantas con diversos hongos (Sánchez de Prager et al., 2010). Se estima que más de 80% de las plantas vasculares se asocian con hongos micorrícicos arbusculares (HMA) (Schüβler et al., 2001), por lo que son importantes en la diversidad y productividad vegetal (Van der Heijden et al., 1998). Las especies vegetales colonizadas por estos hongos incluyen a las de interés agrícola, como el maíz (Zea mays L.), que es uno de los cereales con mayor producción a nivel mundial y en México es el grano de mayor producción (Salvador, 2001; INEGI, 2017).

El cultivo de maíz se maneja tradicionalmente mediante el sistema de roza-tumba-quema (R-T-Q) (Ortiz-Timoteo et al., 2014), ya que las cenizas resultantes de la quema, permiten que nutrimentos como el fósforo (P) estén disponibles a corto plazo (Adeniyi, 2010). Los beneficios de la quema a largo plazo se cuestionan desde hace varios años, dado que tienen implicaciones sobre las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo (Thomaz et al., 2014). Existen pocos estudios que relacionen el efecto del fuego con las comunidades de HMA, y los resultados hasta ahora conocidos son contrastantes, desde efectos negativos hasta efectos apenas perceptibles (Aguilar-Fernández et al., 2009; Parada-Rojas et al., 2016).

El sistema R-T-Q es una práctica común en México y el estado de Campeche no es la excepción, ya que la agricultura de subsistencia es de gran importancia, por lo que resulta relevante determinar si la quema tiene algún efecto sobre la diversidad y capacidad infectiva de los HMA en los suelos de esta región. El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de la quema en la colonización de HMA en las raíces del maíz, así como en la riqueza de morfoespecies de HMA y en la biomasa de la planta en una fase temprana del cultivo.

El estudio se realizó en una parcela de la comunidad El Chichonal, Calakmul, Campeche, ubicada entre las coordenadas 18°30´52” N y 89°31´24” W, dentro de la zona de amortiguamiento de la reserva de la biosfera de Calakmul (RBC), a una altitud de 250 msnm. El clima es cálido subhúmedo, con temperatura media anual de 25 °C y un promedio de precipitación total anual de 1,076.2 milímetros. La topografía del terreno es plana, formada por roca caliza y los suelos se distribuyen en un mosaico de diferentes asociaciones dominadas por litosoles, rendzinas, vertisoles y gleysoles; muy pobres en fierro (Fe), sílice (Si), aluminio (Al) y fósforo (P) (Morales-Rosas, 1999).

La selección del área tomó en cuenta que en las prácticas de cultivo anteriores no se aplicaran agroquímicos. Se establecieron dos parcelas y en cada una se trazaron cinco cuadros de 2 x 3 m cada uno (figura 1). En una de ellas se realizó una quema 17 días antes de la siembra, donde se eliminó la hierba y las cañas de maíz que habían quedado de la siembra anterior, la otra parcela se deshierbó manualmente. De este modo se tuvieron cinco réplicas en cada condición del cultivo con una separación de tres m entre ellas y una distancia de 60 m entre un tratamiento y otro. Se utilizaron semillas de maíz criollo de raza Nal-Tel del estado de Chiapas, proporcionadas por un productor y obtenidas de una cosecha previa. Se aplicó riego diariamente por la mañana y tarde de manera manual y sin aplicación de fertilizantes.

Las plantas germinaron a los seis días y 50 días después de la siembra se cosecharon seis plantas de cada cuadro, de las cuales se colectaron muestras de las raíces finas en frascos con 40 ml de una solución de ácido acético al 5%. Se obtuvieron 30 muestras de 100 g de suelo de cada condición del cultivo a 15 cm de profundidad para la identificación y análisis morfológico de los HMA. Simultáneamente se tomaron seis muestras de suelo por cuadro para el análisis fisicoquímico. La infección micorrícica se determinó analizando 15 segmentos de raíces montados en laminillas de vidrio. En cada segmento se examinaron tres secciones bajo un microscopio de luz transmitida y se registró la presencia o ausencia de estructuras como vesículas, arbúsculos y esporas (Moreira et al., 2012).

Las muestras de suelo se secaron al aire para obtener las esporas por el método de decantado en húmedo (Moreira et al., 2012). El material retenido se transfirió a cajas de Petri con papel filtro y bajo el microscopio estereoscópico se separaron las esporas por morfoespecies. El criterio para la separación por morfoespecies fue la coloración, tamaño y forma de las esporas, así como la coloración y tamaño de las mismas en preparaciones en alcohol polivínilico lactoglicerol (PVLG) y reactivo de Melzer (Sánchez de Prager et al., 2010; Lee et al., 2013).

Se registró el peso seco de la biomasa aérea y subterránea y se calculó la proporción raíz: tallo. Para los análisis estadísticos, el porcentaje total de colonización micorrícica, el porcentaje de colonización por arbúsculos y vesículas se compararon mediante una prueba de U-Mann-Whitney. Para comparar la riqueza de morfoespecies entre tratamientos, se utilizó una prueba de Chi cuadrada. Los datos del análisis de suelo, de la biomasa aérea y de raíces, así como la proporción raíz: tallo se analizaron mediante una prueba t-Student, utilizando el paquete estadístico Rcmdr en la plataforma R versión 3.3.2.

Se observó una diferencia estadísticamente significativa (p= 0.01) en la colonización promedio entre la parcela sin quema (61%) y la parcela con quema (41%) (cuadro 1), lo cual puede explicarse porque en ese tiempo la planta ya tiene suficientes raíces que facilitan el proceso de micorrización (Aguegue et al., 2017). También los porcentajes de vesículas (58 y 39%) y arbúsculos (23 y 13%) mostraron diferencias estadísticamente significativas (p= 0.007 y 0.01, respectivamente), en ambos casos la parcela sin quema presentó el mayor porcentaje de colonización. El uso del fuego como práctica agrícola puede mermar la capacidad infectiva de los propágulos de HMA en el suelo, como se reporta en cultivos de hortalizas (Parada-Rojas et al., 2016) y caña de azúcar (Azevedo et al., 2014).

La disminución en la colonización puede atribuirse al fuego, dado que destruye la red de micelio y esporas del suelo (Parada-Rojas et al., 2016). Sin embargo, no se descarta que los cambios en la colonización sean consecuencia indirecta del fuego, pues también se detectó un aumento de P en el cultivo con quema respecto al cultivo sin quema (cuadro 2). En otros estudios, Comte et al. (2012) y Thomaz et al. (2014) reportan mayor concentración de P en suelos con cenizas, y proponen que el aumento del P puede disminuir el porcentaje de colonización, al reducir la dependencia micorrícica (Sangabriel-Conde et al. 2014); es decir, al estar disponible este nutrimento en el suelo, las plantas pueden tomarlo directamente y esto contribuye a reducir la simbiosis (Portilla-Cruz et al., 1998). En este estudio es difícil determinar si la menor colonización fue efecto del fuego o estuvo mediada por la incorporación de P a través de las cenizas, lo que se tendrá que evaluar en estudios futuros.

Se encontraron 36 morfoespecies de HMA entre las dos condiciones del cultivo. En el cultivo sin quema se encontraron 32 morfoespecies y 28 en el cultivo con quema, una variación que no fue estadísticamente significativa (p= 0.62). Se compartieron 24 morfoespecies en ambos tratamientos, ocho fueron exclusivas para las parcelas sin quema, mientras que cuatro se encontraron en las parcelas con quema. Aún sin conocer la identidad de las morfoespecies, es probable que algunas de ellas posean rasgos que les confieren resistencia a las altas temperaturas generadas por el fuego, mientras que otras son sensibles a este tipo de práctica, pues el efecto del fuego sobre los HMA depende de la resistencia de los propágulos a altas temperaturas (Horton et al., 1998; Martín-Pinto et al., 2006). Esta podría ser la explicación de la presencia de cuatro morfoespecies que solamente se encontraron en el cultivo con quema.

En cuanto a la biomasa de las plantas, no hubo diferencia entre tratamientos (cuadro 1), aun cuando sí hubo aporte de P mediante las cenizas. Por otra parte, la proporción raíz: tallo fue significativamente mayor en el cultivo sin quema respecto al cultivo con quema (p= 0.001). Esto sugiere que las plantas de un tratamiento con quema y otro sin quema asignaron cantidades diferentes de energía para la producción de tallos y raíces. Una disminución en la disponibilidad de P, N o agua, aumenta la biomasa relativa de las raíces en comparación con el tallo, si las condiciones mejoran, esta proporción disminuye (Fageria y Moreira, 2011), lo cual es consistente con el aumento de la concentración de P en el cultivo con quema.

Conclusiones

En este trabajo no se encontró diferencia significativa en la biomasa de la planta atribuible al aporte de cenizas derivadas de la quema, el fuego por sí mismo tiene efectos negativos sobre los hongos micorrícicos arbusculares. La quema no disminuyó significativamente la riqueza de morfoespecies de hongos, pero en este tratamiento el porcentaje de colonización de las raíces fue menor al igual que la proporción raíz: tallo. Las micorrizas se encuentran de manera natural en los sistemas agrícolas favoreciendo la adquisición de nutrimentos, por lo que prácticas como la quema alteran negativamente esta simbiosis.

Literatura citada

Adeniyi, A.S. (2010). Effects of slash and burning on soil microbial diversity and abundance in the tropical rainforest ecosystem, Ondo State, Nigeria. Afr. J. Plant Sci, 4(9): 322-329.

Aguegue, R.; Noumavo, M.; Dagbenonbakin, P.; Agbodjato, G.; Assogba, N.; Koda, S. & Baba-Moussa, L. (2017). Arbuscular mycorrhizal fertilization of corn (Zea mays L.) cultivated on ferrous soil in Southern Benin. J. Agr. Stud. 5(3): 99-115.

Aguilar-Fernández, M.; Jaramillo, V.J.; Varela-Fregoso, L. & Gavito, M.E. (2009). Short-term consequences of slash-and-burn practices on the arbuscular mycorrhizal fungi of a tropical dry forest. Mycorrhiza, 19(3): 179-186.

Azevedo, L.C.; Stürmer, S.L. & Lambais, M.R. (2014). Early changes in arbuscular mycorrhiza development in sugarcane under two harvest management systems. Braz. J. Microbiol, 45(3): 995-1005.

Comte, I.; Davidson, R.; Lucotte, M.; de Carvalho, C.J.; de Assis Oliveira, F.; da Silva, B.P. & Rousseau, G.X. (2012). Physicochemical properties of soils in the Brazilian Amazon following fire-free land preparation and slash-and-burn practices. Agric. Ecosyst. Environ., 156: 108-115.

Fageria, N.K. & Moreira, A. (2011). The role of mineral nutrition on root growth of crop plants. Adv. Agron., 110(1): 251-331.

Horton, T.R.; Cázares, E. & Bruns, T.D. (1998). Ectomycorrhizal, vesicular-arbuscular and dark septate fungal colonization of bishop pine (Pinus muricata) seedlings in the first 5 months of growth after wildfire. Mycorrhiza, 8(1): 11-18.

Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática (INEGI). 2017. Encuesta Nacional Agropecuaria. Disponible en: https://www.inegi.org.mx/contenidos/programas/ena/2017/doc/ena2017_pres.pdf. (Consultado el 14 de agosto de 2019).

Lee, E.H.; Eo, J.K.; Ka, K.H. & Eom, A.H. (2013). Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi and their roles in ecosystems. Mycobiology, 41(3): 121-125.

Martín-Pinto, P.; Vaquerizo, H.; Penalver, F.; Olaizola, J. & Oria-de-Rueda, J.A. (2006). Early effects of a wildfire on the diversity and production of fungal communities in Mediterranean vegetation types dominated by Cistus ladanifer and Pinus pinaster in Spain. Forest. Ecol. Manag, 225(1): 296-305.

Morales-Rosas, J. (1999). Suelos. In Naturaleza y Cultura en Calakmul, Campeche. Folan-Higgins, W.J., Sánchez-González, M.C. y García-Ortega, J.M. México Universidad Autónoma de Campeche. 176 p.

Moreira, F.; Huising, E.J. & Bignell, D.E. (2012). Manual de biología de suelos tropicales. México. Instituto Nacional de Ecología. 351 p.

Ortiz-Timoteo, J.; Sánchez-Sánchez, O.M. & Ramos-Prado, J.M. (2014). Actividades productivas y manejo de la milpa en tres comunidades campesinas del municipio de Jesús Carranza, Veracruz, México. Polibotánica, 38: 173-191.

Parada-Rojas, C.; Rueda-Díaz, S.; Carrero-Becerra, C.; Quintero-Pacheco, N. & Cárdenas-Caro, D. (2016). Efecto de la quema en cultivos de hortalizas en Villa del Rosario, Norte de Santander, Colombia, sobre las micorrizas y propiedades del suelo. Bioagro, 28(3): 171-180.

Portilla-Cruz, I.; Molina-Gayosso, E.; Cruz-Flores, G.; Ortiz-Monasterio, I. & Manske, G. (1998). Colonización micorrízica arbuscular, actividad fosfatásica y longitud radical como respuesta a estrés de fósforo en trigo y triticale cultivados en un andisol. Terra Latinoamericana, 16(1): 55-61.

Salvador, R. (2001). Maíz. Publicaciones del Programa Nacional de Etnobotánica. México. Universidad Autónoma Chapingo. 14 p.

Sangabriel-Conde, W.; Negrete-Yankelevich, S.: Maldonado-Mendoza, I.E. & Trejo-Aguilar, D. (2014). Native maize landraces from Los Tuxtlas, Mexico show varying mycorrhizal dependency for P uptake. Biol. Fertil. Soils, 50(2): 405-414.

Sánchez de Praguer, M.; Posada, R.; Velázquez, D. & Narváez M. (2010). Metodologías básicas para el trabajo con micorriza arbuscular y hongos formadores de micorriza arbuscular. Colombia. Universidad Nacional de Colombia sed Palmira. 141 p.

Schüβler, A.; Schwarzott, D. & Walker, C. (2001). A new fungal phylum, the Glomeromycota: phylogeny and evolution. Mycol. Res., 105(12): 1413-1421.

Thomaz, E.L.; Antoneli, V. & Doerr, S.H. (2014). Effects of fire on the physicochemical properties of soil in a slash-and-burn agriculture. Catena, 122: 209-215.

Van der Heijden, M.G.; Klironomos, J.N.; Ursic, M. & Moutoglis, P. (1998). Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature, 396(6706): 69-72.