INTRODUCIÓN

La papa es uno de los cultivos más importantes a nivel mundial y el principal producto no cerealero para consumo humano. Las variedades de papas andinas se distribuyen desde el sur de Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia hasta el noroeste de Argentina (Hawkes, 1990). En la Argentina se cultivan principalmente en las provincias de Jujuy, Salta, Catamarca, y ocasionalmente en Tucumán (Okada, 1979; Clausen et al., 2010), en los valles y quebradas andinas de la Puna y Prepuna, entre los 2300 y 4300 m de altitud (Hawkes, 1990; Clausen, 2005). Las papas andinas son una fuente importante de genes que confieren resistencia a plagas y enfermedades que afectan al cultivo de la papa. Numerosos trabajos han sido realizados para evaluar la resistencia a hongos, bacterias, virus, nemátodes, insectos y estreses ambientales (Suárez et al., 2009; Pelletier et al., 2011; Litmanseva et al., 2014; Rodríguez et al., 2016; Tordable et al., 2018), además se ha evaluado la variabilidad para caracteres de interés agronómico tales como la calidad de papas fritas, alto contenido de sólidos, hierro, zinc y compuestos antioxidantes. (Monti et al., 2010; Akyol et al., 2016; Ayvaz et al., 2016; Colman et al., 2017; Valiñas et al., 2017; Monte et al., 2018).

Solanum tuberosum Grupo Andigenum es una papa nativa que posee una gran diversidad en las características morfológicas de las plantas, incluyendo formas y colores en tubérculos y flores (Hawkes, 1990). Una de las variedades de más amplia distribución en el NOA de la Argentina es la ̒Collareja̕, que exhibe una alta variabilidad morfológica, bioquímica y molecular (Huarte et al., 1991; Clausen, 2010). Los agricultores del NOA mantienen altos niveles de variabilidad morfológica en sus cultivos, a pesar de que estos se encuentran bajo una fuerte presión antrópica y ambiental (Clausen et al., 2005).

En el Banco Activo de Germoplasma de la EEA Balcarce, INTA (BAL), se conserva ex situ desde hace unos 40 años una colección de variedades andinas de papas del NOA que incluye más de 400 accesiones de papas nativas, que representan más de 40 variedades diferentes y que proceden de distintos lugares de colecta. Cerca de la mitad de las accesiones conservadas en el Banco BAL son representadas por la variedad ̒Collareja̕, con sus sinónimos ̒Chorcoyeña̕ y ̒Churqueña̕, procedentes de diferentes sitios de la provincia de Jujuy.

Hasta el momento no ha sido evaluada la variabilidad genética y morfológica de las variedades de papas nativas, tanto en la región donde se distribuyen como en las parcelas de los productores individuales. En el presente trabajo proponemos explorar la diversidad presente en la variedad ̒Collareja̕ mantenida en el Banco BAL y comparar los resultados con muestras de ̔̔Collareja̕ provenientes de un productor andino, por lo que se plantean los siguientes objetivos: (1) describir la variabilidad morfológica de la variedad ̒Collareja̕ cultivada en la parcela de un productor; (2) analizar la variabilidad molecular de ̒Collareja̕ cultivada en el campo de un agricultor andino; (3) analizar la variabilidad molecular presente en ̔̔Collareja̕ de las accesiones conservadas en el Banco BAL procedentes de la provincia de Jujuy; (4) realizar propuestas para mejorar la representatividad de la variabilidad en el Banco BAL.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material vegetal

Por un lado, se trabajó con material vegetal proveniente del campo de un agricultor andino, situado en la localidad de Hornillos, provincia de Jujuy. Para esto, se muestrearon al azar 24 tubérculos de la variedad ̒Collareja̕ del campo, T1 al T24, que constituye la Muestra del productor (figura 1). Los tubérculos obtenidos a campo fueron cultivados en cámara antiáfidos, en campo experimental de la Unidad Integrada Balcarce, hasta la etapa de floración.

Por otro lado, se trabajó con material mantenido en el Banco Activo de Germoplasma. Para esto se seleccionaron 32 accesiones de ̒Collareja̕ in vitro, mantenidas a 10 ºC con fotoperiodo 16/8 luz/oscuridad (tabla 1). Las accesiones fueron identificadas como ̒Collareja̕ y ̒Collareja redonda̕, de acuerdo a si presentaron morfología oblonga o redonda, respectivamente, la que se denominará Colección de germoplasma.

Extracción y amplificación de ADN

Para el aislamiento de ADN desde los materiales del productor andino, se obtuvieron hojas jóvenes de las 24 plantas cultivadas en cámara antiáfidos, en tanto el material del BAL se obtuvo a partir de hojuelas de 32 plántulas mantenidas in vitro. Como grupo externo se eligió la variedad ̒Yaguana̕, variedad nativa andina con morfología y coloración diferente a ̒Collareja̕.

Para la extracción se empleó el método de Haymes (1996) con algunas modificaciones. La concentración de ADN fue cuantificada espectrofotométricamente a 260 nm, y la calidad inferida de la relación 260 nm/280 nm. Se seleccionaron cuatro marcadores microsatélites o Simple Sequence Repeats (SSRs) (Stm2005, Stm1104, Sti012 y Sti014) a partir de un kit de identidad genética para papas robustos y altamente informativos (Ghislain et al., 2009). Cada reacción de amplificación contenía: 10 ng de templado de ADN, 0.25 unidades de Taq DNA Polymerase (Platinum® Taq DNA Polymerase, Invitrogen), 2.5 mM MgCl2, 1X Buffer Polymerase, mezcla de 0.2 mM dNTPs, 0.2 uM de cada cebador (Invitrogen). Las condiciones de amplificación y de electroforesis en gel de poliacrilamida son las descriptas en Atencio (2011).

Análisis de datos morfológicos

Se registraron 62 caracteres morfológicos vegetativos y reproductivos, tanto cualitativos como cuantitativos, siguiendo la metodología propuesta por Gomez, (2000) (tabla 2). De los datos morfológicos cualitativos y cuantitativos generados, se construyó una matriz de similaridad entre pares de morfotipos, cuyos coeficientes fueron transformados en distancias (Gower, 1971). La representación geométrica de los morfotipos se trazó en un gráfico cartesiano por el método de ordenación de Análisis de Coordenadas Principales (ACoorP) (programa INFOSTAT, 2005). El coeficiente de correlación cofenético (r) fue usado para medir el grado de distorsión entre la matriz original de datos y la distribución alcanzada con el ACoorP (Sneath y Sokal, 1973).

Análisis de datos moleculares

A partir de los datos moleculares fue construida una matriz de presencia (1) y ausencia (0). Se evaluó la similitud entre pares de genotipos, generada al aplicar el coeficiente de apareamiento simple (Sokal y Mitchener, 1958). La representación gráfica se realizó utilizando el ACoorP. Para la interpretación de la ordenación en el espacio de los datos morfológicos y moleculares se construyó un árbol de mínima distancia (AMD). Para calcular la correlación entre las matrices morfológicas versus la molecular, se aplicó el test de Mantel (r) (Mantel, 1967).

El Índice de Diversidad de Nei (1973) fue usado para estimar el poder discriminatorio de cada SSR, con valores que varían entre 0 y 1. Basado en las frecuencias de los patrones de los fragmentos de ADN se estimó el Coeficiente de Información Polimórfica (PIC):

donde Pi es la frecuencia del iesimo patrón y n es el número de patrones observados.

RESULTADOS

Variabilidad morfológica

En el análisis conjunto de los caracteres morfológicos cuali y cuantitativos se observó la distribución espacial de los 24 morfotipos de ̒Collareja̕ de la Muestra del productor en el ACoorP. Así, los dos ejes principales explicaron el 22,4% y el 12,7% respectivamente, de la varianza total (r=0,93). Los 24 morfotipos analizados fueron únicos en sus patrones morfológicos, es decir, no se encontraron pares de morfotipos con más del 75% de similitud. El patrón de distribución en el espacio del ACoorP estuvo constituido por un grupo de 20 morfotipos localizados en la intersección de los ejes a partir del valor cero de ambas coordenadas (figura 2a); la distancia promedio dentro de este grupo fue de 0,45. Los morfotipos T15, T16, T23 y T24 se localizaron alejados del grupo anterior y a una distancia promedio de aquel de 0,57, 0,72, 0,65 y 0,64 respectivamente; T23 y T24 se encontraron a una distancia de 0,36 entre ellos, menor a la encontrada entre T15 y T16 que fue de 0,66. Los morfotipos T23 y T24 se distanciaron de T15, con las máximas distancias 0,77 y 0,75, respectivamente; en tanto T23 y T24 de T16 lo hicieron a 0,59 y 0,55, respectivamente.

El grupo principal de 20 morfotipos posee caracteres cuantitativos promedios y cualitativos diferenciales, a saber: flores de color violeta oscuro con forma pentagonal, con tallos y nerviación de las hojas de color verde (T18, figura 2b). El morfotipo T15 se diferencia del grupo principal por el mayor número de flores y foliolos secundarios y el mayor tamaño sus hojas, en tanto que T16 tiene un elevado número de flores/inflorescencias. Los morfotipos T23 y T24 se diferenciaron del resto por el color violeta claro y forma rotada en las flores, color púrpura en los tallos y nerviación de las hojas, con un mayor tamaño de las flores (T23, figura 2b). El análisis independiente de los descriptores morfológicos, cuantitativos por un lado y cualitativos por el otro, arrojó un patrón de distribución similar al obtenido al análisis en conjunto (resultados no se muestran).

Variabilidad molecular inferida mediante SSRs

En la totalidad de las muestras analizadas en este estudio los cuatro SSRs resultaron polimórficos. El número de fragmentos totales identificados en la Muestra del productor y en la Colección de germoplasma resultó similar, 18 y 19, respectivamente (tabla 3). Sin embargo, el número de fragmentos polimórficos fue mayor en la Colección de germoplasma (15) duplicando a los identificados en la Muestra del productor (7); en tanto el número de patrones generados por los marcadores moleculares resultó ser el doble en la Colección de germoplasma (18) respecto a la Muestra del productor (9) (tabla 3).

La estimación de los valores PIC muestran un mayor grado de polimorfismo detectado en la Colección de germoplasma que en la Muestra del productor, con valores de PIC promedio de 0.58 y 0.32, respectivamente (tabla 3). El STI012 fue el más informativo para la Colección de germoplasma (PIC=0.72), en tanto que el STI014 fue más informativo para la Muestra del productor (PIC=0.57). El STM014 fue monomórfico (PIC=0) únicamente en la Muestra del productor (tabla 3).

Las dos primeras coordenadas principales del ACoorP explicaron el 36,9% y 17,8% respectivamente, de la varianza genética total (r=0.87). Los 24 tubérculos que constituyen la Muestra del productor se ubicaron en cada uno de los siete clones o genotipos generados. Los genotipos 1, 2 y 3 estuvieron integrados por más de un tubérculo, mientras que los genotipos 4, 5, 6 y 7 incluyeron solo un tubérculo y cada uno de ellos con un patrón de fragmentos único (figura 3). Las 32 entradas del Banco BAL o Colección de germoplasma se ubicaron en diecisiete genotipos con el empleo de los cuatro SSRs, doce de los genotipos tuvieron patrones de fragmentos de ADN únicos. La totalidad de las entradas de la Colección de germoplasma se distribuyeron en dos grupos de genotipos principales, pero de acuerdo con la morfología que presentan: un grupo entre los genotipos 8 al 17 (̒Collareja̕, morfología oblonga) y el otro grupo entre los genotipos 18 al 24 (̒Collareja redonda’) (figura 3).

El test de Mantel permitió determinar una alta correlación entre los marcadores morfológicos cualitativos en comparación con los moleculares (r=0.84); en cambio una baja correlación fue identificada entre los marcadores morfológicos cuantitativos respecto de los moleculares, así como también entre los morfológicos cuantitativos y cualitativos contra los moleculares, r=0.13 y r=0.15, respectivamente.

DISCUSIÓN

Un análisis integral de la variedad de papa nativa ̒Collareja̕, la más ampliamente distribuida en el NOA, es necesario para comprender el grado y la distribución de la variabilidad genética y morfológica, y de ese modo contar con un conocimiento general de la variabilidad mantenida en las fincas de los productores y con la estrategia de conservación ex situ en el Banco de Germoplasma BAL.

En este estudio se reporta la presencia de variabilidad morfológica y genómica de ̒Collareja̕ en el campo de un productor andino de la localidad de Hornillos. Adicionalmente, se detectó variabilidad genómica en las accesiones de ̒Collareja̕ mantenidas en el BAL (procedentes de distintas localidades de Jujuy), que resultó diferencial de la determinada en la parcela del productor andino.

El análisis morfológico permitió identificar variantes o morfotipos en la Muestra del productor, con un patrón de distribución diferencial que depende de los descriptores que caracterizan el agrupamiento. Así, la distancia promedio entre pares de morfotipos fue de 0.56, con un rango entre 0.35-0.77, donde no se encontraron morfotipos con más del 75% de similitud. Particularmente distinguibles resultaron los morfotipos T23 y T24 con caracteres morfológicos cuantitativos y cualitativos diferenciales, y T15 y T16 que se diferenciaron únicamente en los cuantitativos. Considerando la morfología uniforme oblonga de los tubérculos de la Muestra del productor, y a que se cultivaron en idénticas condiciones ambientales hasta alcanzar su estadio de floración, es posible que las diferencias fenotípicas observadas sean atribuidas principalmente a la expresión a nivel genético y no a diferencias ecomorfológicas. Por lo expuesto decimos que los descriptores caracterizaron apropiadamente la Muestra del productor, aunque a partir de los caracteres cuantitativos se estableció una categorización medida en porcentaje para discriminar los morfotipos de la Muestra del productor y así establecer un ordenamiento de acuerdo con la contribución de cada descriptor. Por ejemplo, el tamaño de las hojas y el número de flores/inflorescencias fueron los descriptores con mayor peso para la caracterización morfológica de ̒Collareja̕, en tanto un menor aporte fue establecido para el tamaño de la planta y de las flores. Estos resultados son relevantes para futuras caracterizaciones de ̒Collareja̕, lo que puede extenderse a otras variedades de papas nativas, para discriminar y obtener un mayor grado de diferenciación entre los individuos.

En este estudio se encontró una correlación entre los marcadores morfológicos cualitativos y moleculares (R=0.84). Así, la forma de la corola, un carácter cualitativo no afectado por el ambiente y que ha sido usado ampliamente en taxonomía de papa (Hawkes, 1990), contribuyó a diferenciar las plantas en la Muestra del productor, reforzando el valor de su uso en la caracterización del germoplasma de papa nativo. Estas observaciones concuerdan con las realizadas por Gomez (2000) y De Hann (2009) cuando trabajaron con papas nativas, quienes informaron que los caracteres morfológicos no influenciados por el ambiente fueron relevantes para detectar variabilidad morfológica dentro de las papas nativas cultivadas. Contrariamente, no se detectó correlación entre los marcadores morfológicos cuantitativos y los SSRs (R=0.13) dado que los primeros no son estables al ambiente y están bajo un control poligénico. Debido a ello, su utilización debe ser cautelosa al momento de verificar diferencias en el germoplasma, coincidiendo con los resultados reportados por Solis et al. (2007) en papas cultivadas y por Pissard et al. (2008) en Oxalis tuberosa.

Al considerar las ventajas y la complementariedad de los marcadores moleculares a los morfológicos, los cuatro SSRs detectaron una mezcla de clones o genotipos en la Muestra del productor. Si bien la morfología de los tubérculos era uniforme al momento del muestreo, estos quedaron agrupados en siete genotipos distintos, donde cuatro de ellos tenían patrones de fragmentos de ADN únicos (figura 3). La parcela bajo estudio se encuentra localizada en una zona clave en cuanto a la producción y comercialización de papas nativas, donde es probable encontrar mezclas de genotipos en los campos de los agricultores. Esto puede deberse a factores tales como el intercambio habitual de papa semilla, la adquisición en mercados locales o ferias de semillas, sumado a que genotipos diferenciales pueden surgir como consecuencia de la recombinación sexual y el cultivo seguidamente de la semilla botánica (Zimmerer y Douches, 1991). El conjunto de estos factores contribuiría a que el productor mantenga en su campo una mezcla de genotipos de la variedad ̒Collareja̕. Esta es una de las primeras aproximaciones experimentales para detectar y confirmar la presencia de una mezcla de genotipos en el campo de un productor en la región del NOA de la Argentina. Ispizúa et al. (2007) reportaron un alto nivel de diversidad genética dentro de las diferentes variedades de papas nativas en la región NOA, en el que se emplearon 4 SSRs, dos de ellos usados en el presente trabajo (STM1104 y STM2005), pero solo un individuo fue analizado por sitio y localidad.

El análisis de la Colección de germoplasma con los cuatro SSRs resultó en la determinación de 17 genotipos diferentes, donde quedaron distribuidas las 32 accesiones mantenidas ex situ en el Banco BAL. Los 17 genotipos se agruparon espacialmente en el ACoorP en dos grupos independientes, donde cada grupo se corresponde con el tipo morfológico ̒Collareja̕ (oblongo) o ̒Collareja redonda̕ (figura 3). Estos resultados empleando cuatro SSR son relevantes dentro de la Colección de germoplasma dado que se agruparon los genotipos en cada uno de los tipos morfológicos, aunque las accesiones de Collareja̕ son procedentes de sitios geográficos muy distantes dentro de la provincia de Jujuy. Adicionalmente, los dos grupos de genotipos revelados en la Colección de germoplasma, se mantuvieron espacialmente separados de los genotipos encontrados en la Muestra del productor que posee morfología de ̒Collareja̕ (oblonga); aunque la separación espacial es evidente, estos últimos genotipos se interconectan a través del AMD únicamente con los genotipos con morfología de ̒Collareja̕. Es importante resaltar el uso de los SSRs para asistir en la caracterización de germoplasma andino, en nuestro caso, detectando una mezcla de genotipos en la parcela de un productor andino y su relación con genotipos mantenidos ex situ en el BAL, relación mayormente cercana a genotipos que comparten el mismo tipo morfológico del tubérculo y más alejada de genotipos con un tipo morfológico distinto.

Este estudio enfocado en la variedad ̒Collareja̕ provee una comprensión preliminar de la variabilidad genética mantenida por un productor andino en su campo de cultivo, y cómo se relaciona aquella con las accesiones mantenidas en el Banco BAL, pero procedentes de distintas regiones ecogeográficas de Jujuy. De acuerdo a nuestros resultados los genotipos de ̒Collareja̕ determinados en el campo del agricultor se diferencian de los genotipos de localidades cercanas y alejadas a este, por, por ello podemos inferir que el número de genotipos que conforman el universo de genotipos de la variedad ̒Collareja̕ será aún mayor. Este trabajo puede ser extendido a otras variedades locales para conocer el universo de genotipos que constituirían cada una de ellas, pero no solamente incrementando el número de individuos para ensayar, sino también el número de campos de agricultores para analizar, y el número de marcadores SSRs.

Los resultados obtenidos en este trabajo sobre la mezcla de genotipos que constituyen una variedad local confirman la definición moderna de landrace. Estos consisten de variedades cultivadas que han evolucionado y continúan evolucionando en ambientes agrícolas tradicionales o nuevos, dentro de un área ecogeográfica definida y bajo la influencia del cultivo humano (Casañas, 2017). Adicionalmente, debe considerarse la necesidad de realizar una revisión más profunda sobre el número de tubérculos para coleccionar o muestrear, para su posterior conservación ex situ, y de esa manera contribuir a conservar una muestra más representativa del universo de genotipos de cada variedad de papas nativas. Sin embargo, deberá reforzarse la efectividad de la conservación in situ de variedades nativas de papas en las fincas de los agricultores, como estrategia que asegurará la disponibilidad y continuidad de la variación genética, reduciendo de este modo la exposición a riesgos de pérdidas de diversidad, pero complementadas con la estrategia ex situ para preservar el germoplasma actual de papas nativas.

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