Tipburn en hortalizas de hoja en hidroponia: posibles causas y control

El tipburn es un desorden fisiológico frecuente en hortalizas de hojas que se manifiesta como una necrosis en los ápices y bordes de las hojas en activo crecimiento (Maruo y Johkan, 2019). Los síntomas pueden extenderse hacia la parte inferior de las hojas, pudiendo ser una vía de entrada a infecciones secundarias de hongos (ej. Botritis, Sclerotinia) o bacterias (ej. Xanthomonas, Pseudomonas), que terminan por afectar todo el cultivo (Obispo, 1997; Pauwelyn et al., 2011). Al mismo tiempo, la calidad del producto cosechado puede verse afectada por la menor palatabilidad de las hojas dañadas (Holmes et al., 2019).

Esta enfermedad fisiogénica es conocida desde hace más de un siglo (Thompson, 1926). Kruger (1966) fue el primer investigador en proponer la relación entre el calcio (Ca) y la aparición del desorden. Actualmente, existe un acuerdo en que el tipburn se debe a una deficiencia de Ca puntual en los márgenes de las hojas (Maruo y Johkan, 2019). Este nutriente cumple un rol esencial en la formación y estabilidad de las paredes celulares (González-Fontes et al., 2017). Es por ello que valores subóptimos en tejidos comprometerán la formación y estabilidad celular y serán predisponentes para el daño.

No obstante, el tipburn no es sinónimo de deficiencia de Ca, dado que mientras una deficiencia puede conducir a una reducción o inhibición del crecimiento, el tipburn se manifiesta incluso en condiciones de consumo de lujo (Kuronuma et al., 2020). Diferentes condiciones pueden modificar la absorción y transporte del Ca y aún no existe un acuerdo en muchas de ellas, dado que aun en situaciones diametralmente opuestas puede aparecer este daño, existiendo también una predisposición genética (Macias-González et al., 2019).

Si bien este desorden fisiológico no es exclusivo de alguna técnica de cultivo en particular, la tasa de aparición es mayor en cultivos en invernadero e hidroponia en comparación con cultivos en el campo (Vanhassel et al., 2015). La principal explicación estaría, por un lado, en la mayor tasa de crecimiento en sistemas de producción muy intensivos, que implica una más alta demanda de Ca en tejidos en expansión (Carassay et al., 2012). Por otro lado, en sistemas de producción en el campo es posible prevenir algunos cambios climáticos drásticos (Vanhassel et al., 2015).

El objetivo de esta revisión es enumerar las principales causantes conocidas del tipburn en hortalizas de hoja cultivadas en hidroponia y algunas posibles alternativas para su prevención.

CONDICIONES PREDISPONENTES AL TIPBURN

Baja absorción de calcio

Los desequilibrios entre iones en la solución nutritiva suelen presentarse con frecuencia. Steiner (1961), luego de una larga serie de experimentos, llegó a la conclusión de la importancia de mantener las relaciones entre cationes y aniones dentro de ciertos límites (tabla 1). Excesos en la concentración relativa de algunos iones puede conducir a la deficiencia de otros debido a la precipitación, competencia o toxicidad.

Tabla 1

Relaciones ideales entre iones (Steiner, 1961).

Una formulación nutritiva con niveles supraóptimos de Mg²⁺, K+ o NH⁺₄ puede favorecer la aparición del tipburn debido al efecto antagónico de estos iones con el Ca²⁺ (Cubeta et al., 2000; Hagassou et al., 2019). El exceso de NH₄⁺, además de la competencia con el Ca²⁺, puede conducir a una acidificación de la solución (Riaz et al., 2020) con el consiguiente daño en raíces y cambios en las formas químicas de los elementos. Altos niveles de Na⁺ en la solución nutritiva, debido al uso de agua de mala calidad, también puede provocar un antagonismo con el Ca²⁺ (Parihar et al., 2015).

El Ca no se transporta por floema, de modo que no puede removilizarse de tejidos más viejos a órganos en formación (Macias-González et al., 2019), sino que estos dependerán exclusivamente del Ca proveniente de la solución nutritiva.

La precipitación del Ca como CaHPO₄ puede producirse por un aumento en el pH de la solución. Las formas en que habitualmente está presente el P en la solución H₂PO₄^- y HPO₄^2- son variables en función del pH (Coello Santos y Ríos Mesa, 2016). Valores elevados de pH determinarán un aumento de la proporción de HPO₄^2- respecto del H₂PO₄^- con el consiguiente riesgo de precipitación (fig. 1). El Ca precipitado no estará disponible para las plantas.

Figura 1

Formas del P según el pH (modificado de Trejo-Téllez y Gómez-Merino, 2012).

La conductividad eléctrica (CE) de la solución también puede influir en la absorción de nutrientes. Ha sido reportado el aumento de los desórdenes vinculados a la deficiente absorción de Ca como consecuencia de una elevada CE (Ho y White, 2005; Kleemann, 2000). Esto se debería a la reducción de la capacidad de absorción de agua, y con ello los iones disueltos, por la elevada presencia de solutos que reducen el potencial osmótico (Albornoz y Heinrich Lieth, 2015). En lechuga cultivada en hidroponia, Samarakoon et al. (2017) comprobaron que a partir de 1,8 dS m^-1 la tasa de aparición de tipburn aumenta significativamente.

Deficiencia de boro

El boro (B) es un micronutriente cuya principal función estaría asociada a la formación de la pared celular, dado que hasta el 90% del B celular se encuentra en este sitio (Rasheed, 2009). Es requerido para la correcta incorporación del Ca en las paredes celulares formando complejos (Bolaños et al., 2004). La deficiencia de B puede contribuir al aumento de la incidencia del tipburn (Archana y Verma, 2017; Riaz et al., 2020).

Temperatura

Existe común acuerdo en que elevadas temperaturas ambientales influyen en la manifestación del tipburn (Holmes et al., 2019; Lee et al., 2013). Nagata y Stratton (1995) propusieron la evaluación de la susceptibilidad al tiburn en nuevos cultivares de lechuga (Lactuca sativa L.) mediante el sometimiento a altas temperaturas.

Assimakopoulou et al. (2013) realizaron un ensayo para comparar el efecto de la estación del año (invierno y primavera) y la técnica de cultivo (hidroponia y campo) en la aparición del tipburn en lechuga. La mayor presencia fue registrada en primavera y en sistema hidropónico, seguido en menor medida por el cultivo en el campo y en primavera. En invierno no se manifestó en ninguno de los dos sistemas de cultivo. La mayor severidad del tipburn en cultivos en invernáculos e hidroponia se debe a la mayor tasa de crecimiento, con hojas jóvenes que presentan una elevada demanda de Ca (Holmes et al., 2019).

En cultivos hidropónicos, además de la temperatura ambiente, la temperatura de la solución nutritiva es un factor para considerar. Elevadas temperaturas pueden provocar una drástica reducción del oxígeno disuelto (OD)(Son et al., 2020) causando una reducción en la tasa de respiración de las raíces con perjuicios en la actividad metabólica de estas viéndose afectada la absorción de Ca (Assimakopoulou et al., 2013; Maruo y Johkan, 2019).

Sin embargo, muy bajas temperaturas en la zona de las raíces retrasarán el crecimiento de la parte aérea, además de inducir la producción de metabolitos secundarios, en respuesta al estrés térmico, que mejoran las características organolépticas de la planta (Sakamoto y Suzuki, 2015). Por tales motivos, debería buscarse el equilibrio de temperatura que garantice el mejor crecimiento y la mejor calidad organoléptica.

Humedad relativa

Existe una estrecha correlación entre la aparición del tipburn y la elevada humedad relativa (HR) diurna (Choi y Lee, 2008; Kubota, 2020). Por ello, el microambiente de elevada HR presente en el interior de las hojas jóvenes sería uno de los causantes de tipburn en estas (Kubota, 2020).

La transpiración es la principal fuerza generadora del movimiento del Ca en las plantas, dado que ese ion se mueve junto con el agua en el xilema (Demidchik et al., 2018). La ausencia de un gradiente de HR entre la planta y la atmósfera limitará el movimiento de agua en el xilema y comprometerá el transporte del Ca. Durante la noche, la presión radical, generada por la presencia de solutos en el xilema, es la principal determinante del transporte del agua junto con los nutrientes en el xilema (Maruo y Johkan, 2019). La mayor presión radical se generará en condiciones de alta HR (Vanhassel et al., 2015).

An et al. (2017) evaluaron la aparición de tipburn en plantas de apio de agua (Oenanthe stolonifera DC.) cultivadas en hidroponia y sometidas a diferentes regímenes de HR diurnos y nocturnos. En HR 60/90% (día/noche) la tasa de aparición de tipburn fue de 1,4%, mientras que en HR de 60/60% aumentó a 25%.

Radiación

En condiciones de alta intensidad lumínica puede observarse un incremento en la incidencia y severidad del tipburn (Bumgarner y Buck, 2016). Wissemeier y Zühlke (2002) estudiaron diferentes variables ambientales y su relación con el tipburn. El máximo coeficiente de correlación fue hallado con la suma de radiación desde la siembra a la cosecha, considerando que este parámetro podría ser un buen predictor de la aparición del tipburn, al eliminar el resto de las variables ambientales. Se cree que este aumento con la radiación se debe a la mayor tasa de crecimiento y demanda de Ca por los tejidos (Olle y Bender, 2009).

Gaudreau et al. (1994) suplementaron con luz artificial plantas de lechuga durante la etapa oscura con el objetivo de incrementar el rendimiento. Sin embargo, esta condición aceleró la aparición del tipburn. Esto se confirma con los experimentos realizados por Goto y Takakura (2003), quienes registraron una menor incidencia del tipburn al reducir la duración de la etapa de iluminación, sin que se afectase el rendimiento del cultivo. Sago (2016) midió la concentración de Ca en diferentes hojas de plantas de lechuga, creciendo en distintas intensidades lumínicas y observó una correlación entre la absorción de Ca y la intensidad lumínica. Al mismo tiempo registró un aumento en la concentración de este elemento en hojas exteriores. Sin embargo, no hubo aumento en hojas interiores, más jóvenes, en las cuales se manifestó el tipburn.

Alta tasa de crecimiento

La mayoría de los investigadores concuerdan en que una elevada tasa de crecimiento predispone al tipburn (Uno et al., 2016; Ahmed et al., 2020). Por este motivo, en los cultivos protegidos y en hidroponia es frecuente la aparición de este desorden.

El aumento del metabolismo de las plantas con alta tasa de crecimiento determina que deba mantenerse un constante flujo transpiratorio y movimiento de iones. Por lo tanto, cualquier restricción en el movimiento del agua y el Ca en la planta serán predisponentes para la manifestación del tipburn (Yang et al., 2018). De la conjunción de factores que pueden influir en el crecimiento, la temperatura es el que presenta la más estrecha correlación (Lee et al., 2015). De modo que la temperatura puede relacionarse de manera directa e indirecta con el tipburn.

Asimismo, los factores que puedan afectar el crecimiento de las raíces (ej. cambios drásticos en el pH, baja temperatura, estrés hídrico o salino, etc.) influirán en la absorción del Ca y por ende en la incidencia del tipburn (Maruo y Johkan, 2019).

Un elevada tasa de crecimiento implica mayores niveles de ácido giberélico (GA) (Saure, 2014). Aunque aún no es del todo claro el mecanismo, se ha observado que el GA reduce la movilización del Ca. Se cree que esta hormona reduce la fijación del Ca a las membranas, aumentando la permeabilidad de estas (De Freitas et al., 2012) y por consiguiente la predisposición al tipburn.

No obstante, la alta tasa de crecimiento no determina indefectiblemente la aparición del tipburn dado que no ha sido posible hallar una correlación directa entre ambos (Wissemeier y Zühlke, 2002).

PREVENCIÓN DEL TIPBURN

Como se ha visto en los párrafos previos, numerosos factores ambientales pueden, directa o indirectamente, influir en la manifestación del tipburn, por lo que resulta sumamente complejo indicar prácticas que garanticen la prevención de este.

Además del ambiente, existe una predisposición genética a la aparición de este daño (Macias-González et al., 2019). La búsqueda de los genes responsables del tipburn aún es incipiente debido a la complejidad de este desorden fisiológico, que es gobernado por varios genes (Uno et al., 2016).

Se discutirán a continuación algunos resultados de investigaciones que han demostrado un efecto positivo en la atenuación de este desorden fisiológico. Se concluye el apartado con una tabla resumen (tabla 4) de algunas prácticas con relativo éxito.

Equilibrio de iones

La formulación y mantenimiento de la solución nutritiva respetando el equilibrio de iones será de suma importancia para garantizar una adecuada absorción del Ca. En este sentido, resulta de gran utilidad tener presente la relación propuesta por Steiner (1961), y que fuera indicada en la primera parte de esta revisión (tabla 1), en la formulación y manejo de la solución nutritiva.

Teniendo presente las relaciones entre cationes y aniones, y realizando análisis químicos diarios de la solución nutritiva a fin de conocer el comportamiento de los iones, Maruo et al. (1992) desarrollaron una solución nutritiva para lechuga en hidroponia con relativa efectividad en la prevención del tipburn (tabla 2).

Tabla 2

Fórmula nutritiva para lechuga hidropónica

(Maruo et al., 1992).

Por último, resulta de suma importancia ajustar la CE a los valores recomendados para cada especie (tabla 3), a fin de garantizar la adecuada absorción del Ca (Santos Coello y Ríos Mesa, 2016).

Tabla 3

Umbral de conductividad eléctrica (CE) que no compromete el rendimiento de algunos cultivos hortícolas

(Coello Santos y Ríos Mesa, 2016).

Control de temperatura, HR, radiación

La modificación de la temperatura y HR a valores ideales es una acción difícil de concretar. Por ello podría esperarse una mayor incidencia del tipburn en cultivos protegidos (Assimakopoulou et al., 2013).

El mantenimiento de la temperatura óptima en la solución hidropónica (alrededor de 20 °C) contribuiría a la prevención del tipburn por la mejora del funcionamiento de las raíces y la mejor oxigenación de estas (Cometti et al., 2013). Asimismo, los efectos negativos de una elevada relación K/Ca podrían atenuarse, mejorando la absorción y translocación del Ca (Napier y Combrink, 2005).

La mejora del flujo de aire al interior de las plantas cultivadas en hidroponia mediante ventiladores ha demostrado ser una técnica eficaz en la reducción del tipburn (Zhang et al., 2016; Ahmed et al., 2019). El movimiento de aire permite, además de disminuir la temperatura, asegurar una tasa constante de transpiración que permita optimizar el transporte del Ca a las hojas interiores y más nuevas (Lee et al., 2013).

Una práctica que ha reportado resultados positivos en la prevención es el recubrimiento de las plantas durante la noche con polietileno, a fin de aumentar la HR y con ello la presión radical, permitiendo, de este modo, una mejor movilización del Ca (Kroggel y Kubota, 2016; Wien y de Villiers, 2005). La complementación de lo anterior con nebulización de las plantas por debajo de las cañerías que las sostienen (en sistemas NFT) permitiría mejorar aún más el control del tipburn (Vanhassel et al., 2015).

Con referencia a la radiación en condiciones de iluminación artificial debe evitarse la prolongación excesiva del fotoperíodo así como el uso de lámparas de muy alta intensidad (Kleemann, 2018; Olle y Bender, 2009). Goto y Takakura (2003) cultivaron lechuga en dos ciclos de luz: 14 h luz /10 h oscuridad y 105 min luz/75 min de oscuridad. La cantidad de luz total recibida durante todo el día no varió en ambos ciclos. Llegaron a la conclusión que la repetición frecuente de ciclos cortos de luz/oscuridad permite reducir la aparición del tipburn sin afectar el rendimiento.

En invernaderos, el sombreo de las plantas ha demostrado reducir la aparición de los desórdenes vinculados al Ca (Bárcena et al., 2019; Kratky et al., 2002), lo que puede deberse fundamentalmente a la reducción de la transpiración y de la tasa de crecimiento.

Control del crecimiento

Dado que, como fuera indicado anteriormente, muchas de las condiciones que predisponen a la manifestación del tipburn determinan, al mismo tiempo, una elevada tasa de crecimiento (Wissemeier y Zühlke, 2002), ha sido propuesta la utilización de retardadores de crecimiento como práctica preventiva (Corriveau et al., 2012).

Yang et al. (2018) estudiaron el efecto de la aplicación de espermidina en plantas de lechuga en hidroponia, registrando un aumento de la absorción de Ca, del transporte a las hojas interiores y una menor aparición de tipburn. Obispo (1997) comparó el efecto de dos retardadores de crecimiento que interfieren en la síntesis de GA, daminozida y paclobutrazol, concluyendo que las plantas de lechuga tratadas con este último redujeron la tasa de aparición del tipburn. Sin embargo, Corriveau et al. (2012) no lograron encontrar un efecto positivo al aplicar prohexadiona de calcio en lechuga.

Aplicación foliar de Ca y B

Las primeras experiencias de aplicación foliar de Ca para prevenir o retrasar la aparición de tipburn en lechuga fueron realizadas por Kruger (1966). Desde entonces diversos investigadores han reportado las ventajas de esta práctica (Corriveau et al., 2012; Saleh, 2008) dado que el Ca tiene la capacidad de atravesar la cutícula a través de los estomas o ectodesmos (Gilliham et al., 2011). Borkowski et al. (2016) redujeron la aparición de tipburn en col china (Brassica rapa L. var. pekinensis) aplicando Ca(NO₃)₂ 1,5% foliarmente. En lechuga en hidroponia, Samarakoon et al. (2018) lograron disminuir este daño con la aplicación foliar de 800 mg L^-1 CaCl₂ dos veces por semana, sin que resultara afectado el rendimiento. Esto concuerda con lo reportado por Corriveau et al. (2012).

La aplicación foliar de B, sola o combinada con Ca, podría contribuir también a la prevención del tipburn, considerando que es un elemento que se necesita en relativamente pocas cantidades, en relación con los macronutrientes (Rasheed, 2009).

Sin embargo, existen resultados de investigaciones que no han podido hallar una correlación entre la aplicación foliar de Ca y la prevención del tipburn (Holtschulze, 2005; Jenni et al., 2008; Uno et al., 2016). Esto podría explicarse por el hecho de que el Ca pulverizado no siempre puede alcanzar los órganos sensibles en las cantidades ideales para prevenirlo (Saure, 1998). A esto se le suma, como limitación, la escasa movilidad de este elemento que implica que deban realizarse varias aplicaciones en el transcurso del cultivo (Singh et al., 2018). Queda claro, entonces, que no es posible establecer una recomendación respecto de la práctica de aplicación foliar de Ca que invariablemente permita prevenir el tipburn.

Tabla 4

Resumen de algunas prácticas para reducir el tipburn.

Si bien el tipburn es un desorden fisiológico ampliamente reportado y estudiado, dada la multiplicidad de factores que pueden desencadenarlo, la tasa de aparición en sistemas de producción muy intensivos es relativamente alta y su control no siempre es posible. No todas las prácticas comentadas en los párrafos anteriores son de fácil aplicación. Sin embargo, el seguimiento de las variables ambientales y el monitoreo del cultivo, para la rápida detección del desorden, resultan de suma importancia a fin de poder implementar medidas atenuadoras y obtener los máximos beneficios de los sistemas productivos intensivos.