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INTRODUCCIÓN

La minería a pequeña escala contribuye significativamente al crecimiento de la economía de los pueblos (Bansah et al., 2016); sin embargo, genera riesgos ambientales asociados a los relaves (Falagán et al., 2017). Los relaves contienen concentraciones significativas de metales pesados, tales como plomo (Pb), arsénico (As), mercurio (Hg) y cadmio (Cd) (Agbenyeku et al., 2016; Bansah et al., 2016) que contaminan agua y suelo con efectos potenciales en la calidad ambiental y la salud pública (Quispe et al., 2019; AbuShady et al., 2017; Wang et al., 2022).

El plomo es un elemento reconocido como ultratraza en la nutrición (Nielsen, 1998), sin ninguna función conocida en los seres humanos (Prüter et al., 2018). Su presencia en el organismo tiene efectos adversos en la salud con consecuencias mayores en niños, en los que reduce la inteligencia, con desarrollo de comportamientos anormales y palidez (Mathee et al., 2018); los alimentos y el agua contaminada son las principales vías de exposición (Canseco et al., 2018), lo que sugiere la necesidad de tecnologías de remoción de los suelos contaminados a fin de disminuir la exposición de las personas y del medioambiente (Espelt et al., 2016).

El vermicompostaje se ha convertido en una alternativa exitosa para mejorar las características edafológicas de los suelos (Duran, 2010), así como la remoción de metales pesados (Xiao et al., 2017; Zapata et al., 2017); la lombriz roja (Eisenia foetida) es una especie con buena capacidad para el bioprocesamiento de desechos tóxicos (Sahariah et al., 2015). Los estudios evidenciaron altos niveles de remoción de metales pesados utilizando la lombriz roja californiana, cuya capacidad para la acumulación de metales pesados en sus tejidos le posibilita disminuir las concentraciones en los suelos (Ayanka et al., 2018; Sahariah et al., 2015).

La capacidad reproductiva de la lombriz roja se maximiza a 76% de humedad relativa y a 26-28 °C de temperatura (Gastón et al., 2008); y en condiciones óptimas de humedad (80-85%) y temperatura (25 °C) su ciclo de vida es de 45 a 51 días (Domínguez y Gómez, 2010), con un incremento de peso de 0,34 a 0,66 g en tres meses (Durán y Henríquez, 2009). La actividad de las lombrices mineraliza la materia orgánica fresca de los suelos (Mendez et al., 2000), siendo el sustrato con estiércol animal con humedad de 80% (Sehar et al., 2017) uno de los factores más influyentes en el vermicompostaje (Ramnarain et al., 2019).

A partir de los antecedentes, el vermicompostaje se constituye en una alternativa para reducir la concentración de metales pesados en los suelos (Munive et al., 2018). El objetivo de este trabajo fue determinar la remoción de Pb de suelos contaminados con relaves mineros mediante el vermicompostaje como medida de mitigación que permita su recuperación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ámbito y diseño del experimento

La investigación se realizó en el invernadero del Programa de Gestión Ambiental de la Universidad Nacional del Altiplano de Puno, Perú, ubicado a 3812 m s. n. m. (70° 00,57’ O y 15° 49,44’ S). Las muestras de relaves mineros fueron procedentes de La Rinconada del distrito de Ananea, Puno, Perú, situada sobre los 5200 m s. n. m. (69° 26,41’ O y 14° 37,51’ S), donde operan de manera informal más de 35000 personas extrayendo oro con el uso de mercurio y cianuro (Goyzueta y Trigos, 2009). Las muestras fueron tierras sólidas finamente molidas, recolectadas en envases de polietileno de una zona afectada por la actividad minera.

Para el vermicompostaje se construyeron nueve celdas cúbicas de madera de 0,25 m de lado y fondo de madera, a fin de controlar la luz, humedad, temperatura, pH y la migración de las lombrices hacia los exteriores de la celda. En cada celda se colocó la mezcla homogenizada de tierra agrícola, relave, aserrín y estiércol. En la parte central de cada celda se instaló un tubo PVC de 5,80 cm (2,00 pulgadas) de diámetro y 25 cm de altura con orificios en la superficie lateral, para permitir la oxigenación.

El experimento tuvo tres tratamientos, con cantidades fijas de tierra agrícola seco al aire (2,00 kg), conformado por suelo arcilloso con materia orgánica, así como cantidades fijas de relave minero (0,50 kg). Las cantidades de estiércol de ovino y aserrín de madera fueron también variables, así como el número de lombrices por tratamiento. Las concentraciones de Pb en los tratamientos fueron variables; sin embargo, la cantidad de Pb presente en los tres tratamientos fue la misma, 188,20 mg (tabla 1). El invernadero tuvo una temperatura promedio 18,70 °C y una humedad relativa de 52%, mientras que las celdas tuvieron una temperatura de 13,11 °C, humedad 45,31% y pH 4,57, sin diferencias entre celdas. Cada tratamiento tuvo tres réplicas. En cada celda se agregó agua, 250 ml/día, durante todo el período experimental, a fin de mantener la humedad requerida por las lombrices.

Las muestras obtenidas de los tres tratamientos, en una cantidad de 1,00 kg/tratamiento de mezcla sólida finamente molida, mezclada y homogenizada, fueron envasadas en recipientes de vidrio con cierre de rosca y enviadas al laboratorio. Las muestras fueron secadas a 110 ºC para el análisis. La concentración de Pb (total) se determinó al inicio del experimento y a los 40, 60 y 80 días de iniciado el vermicompostaje, en LAS-Laboratorios Analíticos del Sur EIRL, mediante espectroscopía de emisión atómica con plasma de acoplamiento inductivo (ICP-OES), con una fuente de ionización y un espectrofotómetro de emisión óptica (OES), siguiendo el protocolo 7003 EPA 200.7. Además, se registró la temperatura ambiental, la temperatura y humedad relativa del compost con un termohigrómetro de marca Traceable y el pH con un pHmetro Hanna Instruments HI 8424.

Análisis estadístico

Los datos se analizaron mediante el análisis de varianza de una sola vía, en diseño completo al azar, en un nivel de significancia de 5% (α = 0,05), bajo los supuestos de normalidad de errores y homogeneidad de varianzas. Las significancias se calcularon con el software Infostat versión 2018, con licencia E001-280.

RESULTADOS

Remoción de plomo

La concentración inicial de Pb en las mezclas del sustrato de vermicompostaje fue variable, así como el contenido de materia orgánica (estiércol y aserrín) (tabla 1), en una relación inversa, entre ambos, donde una mayor concentración de Pb estuvo asociada a un menor contenido de materia orgánica en el sustrato, o al revés. La concentración final de Pb en las mezclas fue menor con relación a la concentración inicial, siendo la remoción significativa (p<0,05), en los tres tratamientos. La mayor remoción se observó en T2 y T3, con menores concentraciones de Pb, mayores proporciones de materia orgánica y mayores números de lombrices, con relación a T1 que contenía mayor concentración de Pb, menor contenido de materia orgánica y menor número de lombrices (tabla 2). Las concentraciones finales de Pb entre T2 y T3 fueron similares. La mayor cantidad de Pb residual se observó en T1.

Asumiendo que la cantidad de tierra en cada celda permanece constante, similar a la del histórico experimento de la fotosíntesis de Van Helmont (Fitzpatrick, 2010), las concentraciones y las cantidades de plomo final a los 80 días de vermicompostaje fueron diferentes entre tratamientos (p<0,05). Las cantidades de plomo removido fueron también diferentes. Las mayores remociones se observaron en T2 y T3 con relación a T1 (tabla 2).

DISCUSIÓN

La temperatura para maximizar la capacidad reproductiva de las lombrices en el proceso de vermicompostaje debe ser cercana a 20 °C. Temperaturas bajo 5 °C y sobre 37 °C aumenta la mortalidad de las lombrices; sin embargo, con la experiencia se ha visto que sobreviven a temperaturas cercanas a 0 °C, disminuyendo la producción de humus (Salinas et al., 2018). Respecto a la humedad adecuada para el proceso de vermicompostaje se da en el intervalo de 80-85% (Domínguez y Gómez, 2010; Gastón et al., 2008); sin embargo, para Salinas et al. (2018) la humedad óptima debe estar entre 70 y 80%, bajo 55% provocaría la muerte de las lombrices. Pero los valores registrados en la presente investigación son mucho menores, estos registros tuvieron variaciones en la temperatura de 13 a 19 °C y humedad 45,31%, además el pH tuvo un comportamiento ácido. En estas condiciones de variables que se presentan en el altiplano, las lombrices tuvieron una buena capacidad reproductiva debido a que contabilizamos más de 1000 individuos juveniles en una celda, donde solo se colocó 75 individuos.

Con los resultados obtenidos se puede verificar que existe una remoción según los diversos tratamientos implementados en este estudio: en el primer tratamiento (t1) a los 40 días se redujo 7,20% de Pb; a los 60 días se redujo 7,42% de Pb y a los 80 días se redujo 7,93%; en el segundo tratamiento (t2) a los 40 días se redujo 45,25% de Pb; a los 60 días se redujo 49,37% de Pb y a los 80 días se redujo 53,61% de Pb; finalmente, en el tercer tratamiento (t3) a los 40 días se redujo 39,93% de Pb; a los 60 días se redujo 43,70% de Pb y a los 80 días) se redujo 53,70% de Pb y según los Estándares de Calidad Ambiental (Gastón et al., 2008), los límites máximos permisibles para suelo agrícola es de 70 mg/kg y para suelos empleados en parques es de 140 mg/kg de Pb. Entonces, el compost obtenido a través de la aplicación de la tecnología del vermicompostaje es adecuado para reinsertar en suelos agrícolas y en suelos destinados a parques, debido a que su biodisponibilidad de Pb, se ha reducido a través del proceso de vermicompostaje (Sahariah et al., 2015), si los responsables de la minería que existen en la zona de Ananea aplicasen la tecnología de vermicompostaje, disminuiría la contaminación por Pb de los ecosistemas acuáticos, y finalmente evitaría que ingrese al lago Titicaca una alta concentración de Pb.

Entonces, un programa de reducción de Pb en suelos de relaves mineros utilizando la tecnología del vermicompostaje sería más eficiente debido a que las lombrices se adecuan en suelos contaminados por Pb (Kavehei et al., 2017); sin embargo, el sustrato donde viven influyen en el peso y la reproducción (Durán y Henríquez, 2009). Las lombrices al tener la capacidad de transformar la materia orgánica fresca en un estado de mineralización (Rodríguez, 2000) permiten remover la concentración de plomo (Munive et al., 2018) disminuyendo su biodisponibilidad (Chen y Hu, 2019). Se deben considerar en forma prioritaria las condiciones de temperatura y humedad adecuadas de los lugares donde se implementen estos programas de remoción de Pb, por ejemplo, la actividad minera que desarrollan en la zona de La Rinconada del distrito de Ananea, Perú (Domínguez y Gómez, 2010).

El compostaje es el proceso que, basado en la actividad microbiana de bacterias, hongos, actinomicetos o protozoarios, descompone la materia orgánica de los residuos orgánicos en compost o abono para uso agrícola (Marlina et al., 2020); mientras que el vermicompostaje es un compostaje que utiliza lombrices de tierra que ingieren los desechos orgánicos, los digieren y excretan la materia fecal, transformando la materia orgánica vegetal en un material similar al humus conocido como vermicompost, un poderoso abono orgánico útil en la agricultura (Lim et al., 2016). La descomposición de la materia orgánica comienza en la molleja de la lombriz, donde el alimento es triturado y molido, luego es digerido en el intestino por enzimas y microorganismos (Grasserová et al., 2020). Los estudios en vermirreactores indican que la tasa de descomposición de la celulosa incrementa significativamente, con una pérdida de 0,43% por día cuando el reactor tuvo lombrices, frente a 0,26% de reactor sin lombrices. La pérdida de celulosa ocurre no porque las lombrices tengan la capacidad de digerir celulosa, sino porque estas alojan en su intestino anóxico, con un pH de 6,9, bacterias, hongos y actinomicetos con actividad enzimática celulosa y β-glucosidasa (Aira et al., 2006) y protozoarios ciliados endobiontes (Espino et al., 2009).

La lombriz roja (Eisenia foetida) del compost tiene un potencial para procesar los residuos y servir a la vez como fuente de proteínas. El ciclo de vida que incluye el desarrollo, crecimiento y reproducción sobre estiércol bovino en condiciones favorables de humedad, temperatura y nutrición. La especie es reproductivamente activa durante más de 500 días. Cada capullo produce una media de 2,7 crías después de un período medio de incubación de 23 días, alcanzando la madurez sexual después de 40 a 60 días, produciendo sus primeros capullos dentro de los cuatro días posteriores al apareamiento (Venter y Reinecke, 1988). La lombriz tiene una actividad muy dinámica que en un período de 60 días del proceso de vermicompostaje produce cambios físicos y químicos en el sustrato logrando la estabilidad y la madurez de los residuos con un aumento gradual de los nutrientes de la planta (P, Ca, K, Mg, Fe), alcanzando un alto nivel de humificación del sustrato (Khatua et al., 2018). La estabilidad y la madurez es uno de los factores clave para determinar el uso exitoso del compost en la producción agrícola, que es el grado de descomposición de las sustancias fitotóxicas producidas durante el proceso de compostaje (Wang et al., 2013).

La remediación de suelos contaminados con metales pesados utiliza la combinación del compostaje y el vermicompostaje (Grasserová et al., 2020), con enmiendas orgánicas que reducen la biodisponibilidad del metal mediante la formación de complejos estables con abundantes grupos funcionales (Yang et al., 2016), o enmiendas inorgánicas que reducen la biodisponibilidad del metal mediante intercambio iónico, quelación, precipitación o procesos de coprecipitación(Wang et al., 2021). El compost, gracias a las propiedades químicas de su superficie debido a los grupos funcionales de ácido carboxílico e hidroxilo, confirmados por espectroscopía infrarroja, tiene una buena capacidad para adsorber los metales pesados, con un orden de afinidades de adsorción al compost: Plomo (ii) > Cadmio (ii) > Cobre (ii) > Zinc(ii) > Níquel (ii) (Pennanen et al., 2020).

El estiércol de ovino es un subproducto importante y una fuente de nutrientes para las lombrices. Está conformado principalmente de proteínas, celulosa, hemicelulosa y lignina, con una fracción sólida que contiene compuestos de fósforo y una fracción líquida con compuestos de nitrógeno (Al-Rub et al., 2002), y como tal, es un buen adsorbente para metales divalentes (Kandah et al., 2003). La materia orgánica del estiércol de ovino y el aserrín de madera sirvió de alimento a las lombrices, cuyos intestinos se comportaron como biorreactores, llevando a cabo en simultáneo, actividades biogeoquímicas de biodegradación y biorremediación, donde la presencia de la flora de proteobacterias, Betaproteobacterias y Gammaproteobacterias (Singh et al., 2015), logró descomponer la materia orgánica, acumular y biotransformar los contaminantes orgánicos a través de la ingestión, digestión, asimilación y excreción (Zhao et al., 2020); y dada su resistencia a los metales pesados, las lombrices fueron capaces de acumular en sus tejidos, grandes cantidades de Fe, Pb, Zn Pb, Cd, Cu y Cr, en niveles por encima de los estándares, sin sufrir intoxicación, detoxificando los metales pesados, biorremediando los suelos, con la condición sine qua non de la disponibilidad de suficiente materia orgánica y humedad para su sobrevivencia (Panday et al., 2014).

La combinación de estiércol de bovino y ovino en el sustrato podría mejorar el desarrollo de las lombrices en un vermicompostaje, con un balance positivo en el ciclo de nutrientes, y en consecuencia mejorar la remoción de los metales pesados, dado que, en una digestión anaerobia, ambos estiércoles juntos tienen una buena codigestión, eliminan más fracciones de lignocelulosa y producen un mayor rendimiento de metano que la digestión de cualquier estiércol solo, con un efecto sinérgico de la codigestión (Li et al., 2020) y que la adición de al menos un 25% de estiércol bovino al estiércol de ovino se mejora el desarrollo de Eisenia foetida y se obtiene un vermicompost estable de buena calidad en un período de 148 días (Cestonaro et al., 2017).

El estiércol de llama o alpaca, dada su abundancia en los Andes, podría ser también un buen sustrato para el vermicompostaje; sin embargo, no se tiene referencias de su uso en esta tecnología. Es posible que, por la mayor eficiencia de los camélidos para digerir los alimentos (Hintz et al., 1973; Dulphy et al., 1994; Sponheimer et al., 2003), el estiércol de los camélidos pueda que contenga menos materia orgánica que el estiércol de los otros animales rumiantes, tales como bovino, ovino o caprino; sin embargo, ese menor contenido de materia orgánica puede ser lo suficiente como para alimentar lombrices y mejorar la textura del suelo y la capacidad de retención de agua, puesto que el estiércol de alpaca, transformado en briquetas, en mezcla con ichu (Stipa ichu), tiene un contenido energético de 4,32 Mcal/kg, cuya combustión alcanza una temperatura de hasta 500 °C (Palo et al., 2021).

El medioambiente de los Andes se caracteriza por la elevada altitud y la temperatura baja, con efecto en los procesos físicos, químicos y biológicos de las comunidades microbianas, donde las mayores cantidades de recursos de nutrientes incrementan la abundancia y la actividad de bacterias y hongos (Siles et al., 2016). Los tratamientos T2 y T3 tuvieron una mayor degradación y remoción de plomo con relación a T1, debido a una mayor cantidad y proporción de materia orgánica disponible del estiércol de ovino y el aserrín de madera, así como un mayor número de lombrices. La temperatura ambiental tiene también influencia en los procesos fisiológicos. El vermicompostaje de estiércol de porcino con Eisenia foetida resulta mejor en temperaturas mayores (Zhou et al., 2021). El compostaje en zonas frías puede ocurrir entre los 0 °C a 30 °C dado que la reproducción, producción de humus y fecundidad de cocones de la lombriz roja (Eisenia foetida) ocurre dentro de ese intervalo (Salinas et al., 2018).

En tal sentido, el vermicompostaje, descrito como la bioxidación y estabilización de la materia orgánica mediante la acción conjunta de lombrices y microorganismos mesófilos, cuyo producto es el vermicompost, a diferencia del estiércol, posee una mayor capacidad de intercambio catiónico, una mayor área de superficie, diferente pH y proporción de carbono (C) a nitrógeno (N) y alto N total, siendo muy útil en la agricultura (Zhu et al., 2017). En condiciones apropiadas, las lombrices se comen los desechos vegetales y reducen su volumen entre 40 y 60%, dando un producto rico en macro- y micronutrientes, vitaminas, hormonas de crecimiento, enzimas como proteasas, amilasas, lipasa, celulosa y quitinasa y microflora inmovilizada. Las enzimas continúan desintegrando la materia orgánica incluso después de haber sido expulsada de las lombrices (Olle, 2019); sin embargo, puede también tener sus desventajas, por el desarrollo de comunidades de hongos de los géneros Aspergillus, Fusarium, Chrysosporium, con efectos tóxicos (Kokhia, 2015).

A partir de los resultados y los argumentos expuestos, el uso de la tecnología de vermicompostaje en la remoción de Pb de suelos contaminados por relaves mineros puede ser de utilidad, porque utiliza materiales locales, generando un vermicompost rico en nutrientes (Paco et al., 2011), y dada su concentración de Pb, por debajo de los límites máximos permisibles establecidos por los Estándares de Calidad Ambiental para el Suelo (MINAM, 2017), puede ser de utilidad en la agricultura y el suelo de las áreas verdes de las ciudades. Es necesario investigar los mecanismos de reducción de Pb en el proceso de vermicompostaje y la acumulación de Pb en los sistemas funcionales de las lombrices, a fin de orientar el uso de este nemátodo, como una fuente alternativa de proteína en la alimentación animal a fin de reducir los costos sin afectar el desempeño productivo (Nazeri et al., 2021).

CONCLUSIONES

El vermicompostaje reduce las concentraciones de plomo de suelos contaminados con relaves mineros, con una remoción significativa en un período de 80 días, pudiendo ser una tecnología útil por su facilidad de uso, bajo costo y la disponibilidad de insumos locales, tales como tierra agrícola, estiércol de ovino, aserrín de madera y la lombriz roja californiana.

Agradecimientos

Al Fondo Educativo de Desarrollo Universitario de la Universidad Nacional del Altiplano de Puno y a la Escuela de Posgrado, por el financiamiento y apoyo para la ejecución de la investigación. Asimismo, a Ivón Rocío Gutiérrez Flores, de la Universidad Nacional del Altiplano de Puno Jorge Basadre Grohmann de Tacna, por las observaciones, sugerencias, aportes y correcciones al manuscrito original.

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