ICTIOFAUNA COMO INDICADOR DA INTEGRIDADE BIÓTICA DE UM AMBIENTE DE ESTUÁRIO

Ichthyofauna as Indicator of Biotic Integrity of an Estuarine Area

Ictiofauna como indicador de la integridad biótica de un ambiente estuarino

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Citation / Citar este artículo como: Fisch F, Branco JO, de Menezes JT. Ictiofauna como indicador da integridade biótica de um ambiente de estuário. Acta biol. Colomb. 2016;21(1):27-38. doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v21n1.46151

Regiões estuarinas são ecossistemas com elevada produtividade primária, que atuam como locais de alimentação, crescimento e abrigo para diversas espécies de crustáceos e peixes de interesse econômico (Branco et al., 2011). Entretanto, a crescente ocupação humana sem um planejamento adequado, tem provocado alterações na paisagem costeira e no aporte de efluentes domésticos que comprometem a qualidade das águas e a integridade destas espécies (Jackson et al., 2001; Breine et al., 2007). Como efeito do desenvolvimento nas áreas estuarinas tem ocorrido um aumento no interesse na identificação de indicadores de degradação dos ecossistemas que integrem as alterações estruturais e funcionais (Breine et al., 2010).

As tomadas de decisões relacionadas à gestão são fundamentadas em dados físicos e biológicos, onde os Índices de Integridade Biótica (IIB) condensam as informações biológicas em dados quantitativos da condição ecológica do ambiente (Bryce et al., 2002). Em 1981, Karr propôs o cálculo de um Índice de Integridade Biótica para avaliar a qualidade dos riachos utilizando a ictiofauna como indicador. A composição, riqueza de espécies e fatores ecológicos foram indicadas por Karr (1981) como as variáveis que poderiam influenciar a integridade biótica.

A estrutura de uma comunidade de peixes requer que uma ampla diversidade de funções do ecossistema esteja intacta, permitindo processos como alimentação, descanso, reprodução e crescimento, desta forma, a diversidade de modos de vida e as diferenças de susceptibilidade ao estresse possibilitam que os efeitos da degradação sejam avaliados em diferentes escalas temporais (Hughes et al., 2002; Akin et al., 2003).

Diversas adaptações e modificações das métricas (atributos) e pontuações propostas por Karr (1981) foram desenvolvidas. A adaptação de Gamon e Simon (2000) acrecentou atributos de guilda reprodutiva, abundância, composição trófica e espécies tolerantes. O número de espécies das famílias Catastomidae e Centrarchidae foram substituídas por Characiformes e Siluriformes por Pinto et al. (2006). Atributos como o número de espécies na coluna d’água, % de espécies exóticas, número de peixes coletados por hora de amostragem também foram incorporados por Lyons et al. (1995).

A proposta inicial foi também modificada para ambientes marinhos com atributos para recifes de corais alterados pelos efeitos cumulativos da atividade humana (Jameson et al., 2001), para invertebrados terrestres utilizando entre outros atributos, a riqueza de alguma taxa e se os valores diminuem com o aumento da perturbação (Kimberling et al., 2001).

Atributos já foram adaptados para assembleias de aves (e.g. aves que se alimentam no solo/vegetação, número de granívoros, espécies de áreas abertas/florestas de coníferas) (Bryce et al., 2002; Glennon e Porter, 2005; Coppedge et al., 2006; O’Connell et al., 2007), além da incorporação de outros componentes da biota aquática, como macroinvertebrados (Brocksom et al., 2002; Klemm et al., 2003; Couceiro et al., 2012) e anfíbios (Micacchione, 2002; Mack e Micacchion, 2006; Micacchione, 2011). Também existem registros de trabalhos que compararam os resultados do IIB para peixes, lagostim e anfíbios (Simon et al., 2000) e para aves e anfíbios (Crewe e Timmermans, 2005).

Para ambientes estuarinos, macrobentos já serviram como indicador do IIB, com atributos de diversidade de espécies, produtividade, composição e nível trófico e distribuição de profundidade abaixo da interface sedimento-água (Weisberg et al., 1997). A adaptação de Borja et al. (2000), para macrobentos, usou como atributos a sensibilidade/indiferença das espécies ao enriquecimento orgânico, espécies tolerantes ao excesso de matéria orgânica e espécies oportunistas.

Peixes também foram utilizados para o cálculo de IIB em ambientes estuarinos, sendo abundância, dominância de espécies, número de espécies residentes e espécies que desovam no estuário alguns dos atributos utilizados por Hughes et al. (2002). Já Breine et al. (2010) adaptaram diferentes atributos para cada zona de salinidade avaliando os diferentes locais que foram classificados com base em indicadores antropogênicos (média mínima de oxigênio dissolvido, bentos, atividades industriais e portuárias, presença e ausencia de dragagens). Atributos como a função do estuário como berçário e a integridade trófica por região específica (subtropical, frio, quente) foram algumas das adaptações propostas por Harrison e Whitfield (2006).

A primeira adaptação do IIB no Brasil foi para uma comunidade de peixes do rio Paraíba do Sul (RJ) onde Characiformes, Siluriformes e Perciformes foram utilizados como um dos indicadores de qualidade (Araújo, 1998). O número de categorias tróficas e as condições do entorno (mata ciliar, unidades de conservação) foram consideradas por Bastos e Abilhoa (2004). Já Bozzetti e Schulz (2004) substituíram o número de espécies nativas pela riqueza de espécies e consideraram o número de espécies na coluna d’água como um indicador de degradação. O número de Characiformes e Siluriformes e a porcentagem de Geophagus brasiliensis foram adaptações propostas por Terra et al. (2005). Ferreira e Cassati (2006) usaram atributos como: abundância de Poecilia reticulata , dominância (Índice de Simpson) e % de indivíduos que se abrigam na vegetação marginal, entre outros. O número de espécies de Characiformes, Siluriformes, Perciformes, Gymnotiformes, o percentual de forrageamento na área e de espécies de piracema foram as adaptações de Ferreira e Andrade (2012).

Todos esses índices são ferramentas que podem ser utilizadas pelos tomadores de decisões, pois avaliam as mudanças no estado de um ecossistema como resultado de resposta de gestão (Pinto et al., 2009). Esse trabalho teve por objetivo calcular o Índice de Integridade Biótica (IIB), para uma área estuarina no Sul do Brasil, a partir de dados da comunidade de peixes e avaliar suas flutuações ao longo dos anos.

O Saco da Fazenda é um corpo de água costeiro na área urbana do município de Itajaí/SC, sendo reconhecido como baía Afonso Wippel através da promulgação do Decreto Municipal nº 4.063 (Itajaí, 2004). A sua área é estimada em 0,7km² com uma oscilação no nível da maré entre 0,4-1,2m (quadratura e sizígia respectivamente) e com um regime de micro-marés misto e hegemonia semi-diurna (Schettini, 2008; Schettini, 2009). As primeiras obras de retificação do canal de acesso ao Porto de Itajaí ocorreram entre os anos de 1906-1935, entre elas as que resultaram na atual configuração do Saco da Fazenda (Vargas, 1935). Por estar localizada no baixo estuário do rio Itajaí-Açu a área recebe um aporte de sedimentos/efluentes provenientes do rio; além de efluentes domésticos do bairro consolidado em suas margens, bem como uma contribuição das águas do ribeirão Schneider que deságuam na área (Branco, 2000; Theis e Fernandes, 2002). O acúmulo de sedimentos tornou-se “natural” o que ocasionou a necessidade de obras de dragagem entre os anos 2000-2003 que alteraram a hidrodinâmica (Araújo et al., 2009). O Decreto nº 8.513 (Itajaí, 2008), designou a área como uma Unidade de Conservação Municipal – APA Saco da Fazenda, que é administrada pela Fundação Municipal de Meio Ambiente de Itajaí – FAMAI.

Coleta e análise dos dados

O cálculo do IIB, para o Saco da Fazenda, utilizou as bases de dados mais antigas disponíveis sobre a ictiofauna local, que compreende amostragens mensais realizadas entre os anos de 2000 a 2005 que foram agregados em dados anuais (Tabela 3) (Branco et al., 2009; Barreiros et al., 2009; Branco et al., 2011). Essas amostragens mensais tiveram continuidade com dados obtidos entre maio/2012 a abril/2013 por este trabalho. Os pontos de amostragens foram escolhidos em razão do acesso e representatividade no ambiente, utilizando os mesmos métodos (periodicidade, esforço e petrechos) que os trabalhos anteriores (Fig. 1).

Figura 1
Localização geográfica do Saco da Fazenda (imagen Google Earth, 2013) e dos quatro pontos amostrais (1, 2, 3, 4).

A captura dos peixes foi realizada com uma tarrafa (25 mm de malha entre nós opostos) e uma rede de espera do tipo feiticeira (30 m com três panos, um central de 40 mm e dois laterais com 400 mm). Nos pontos 2, 3, 4 foram realizados 20 lances de tarrafa e no ponto 1 foi armada e mantida a rede de espera por 4 h, com intervalos de 2 h entre as despescas. O material coletado foi acondicionado em sacos plásticos etiquetados e mantidos sob refrigeração. No laboratório os peixes foram identificados até o nível de espécie com o auxílio de bibliografia específica (Cervigón et al., 1993; Nelson, 2006; Szpilman, 2008) e bases de dados online ( http://www.marinespecies.org/ ; http://www.itis.gov/ ; http://www.fishbase.org/search.php ). A nomenclatura e a ordenação das famílias seguiram a designação proposta por Nelson (2006).

Critérios para uso do Índice de Integridade Biótica

Para o cálculo do IIB é necessário à existência de uma condição de referência para avaliar a integridade do ecossistema (Karr, 1981; Karr et al., 1986) e quando esta for inexistente é possível a utilização do dado histórico mais antigo disponível (Fausch et al., 1984; Lyons et al., 2000; Bozzetti e Schulz, 2004; Zhu e Chang, 2008). Para a área de estudo o dado histórico mais antigo disponível na literatura, é do ano de 2000 (Branco et al., 2009).

Neste trabalho foram avaliados diversos atributos comumente utilizados na determinação de IIB para regiões estuarinas, como conceitos de guilda trófica e grupos funcionais (Gerking, 1994; Matthews, 1998; Elliott et al., 2007; Franco et al., 2008), sensibilidade a ações antropogênicas (Breine et al., 2010) e funções ecológicas das diferentes partes do estuário (Courrat et al., 2009; Franco et al., 2008; Martinho et al., 2008), analisando se os indicadores estabelecidos alcançam as metas ecológicas (Breine et al., 2008; Breine et al., 2010). Considerou-se um grande número de possíveis atributos baseado na proposta inicial do IIB de Karr (1981) e Karr et al. (1986), selecionando-se os mais consistentes por representarem de maneira equilibrada os níveis ecológicos de indivíduos, comunidades e ecossistema da área de estudo (Tabela 1). Para as estimativas de vulnerabilidade, posição na coluna d’água e dieta foram utilizadas as informações disponíveis em Froese e Pauly (2013).

Tabela 1
Atributos biológicos e pontuação do IIB

(adaptado de Karr, 1981; Roth et al., 1999; Ferreira e Cassati, 2006)

A determinação dos valores de cada atributo foi baseada na proposta de Schleiger (2000) e utilizada por Ferreira e Cassati (2006) que consiste em uma pontuação superior a 75 % (boa) ou inferior a 25 % (ruim). Para cada porcentagem foi atribuído um valor: 5 (75 %), 3 (25-75 %) e 1 (25 %). O IIB foi estabelecido pela média destes valores e classificado em quatro categorias de qualidade do ambiente (Ferreira e Cassati, 2006). Para cada ano de amostragem se estabeleceu a média do número de pontos alcançados em todos os atributos (Tabela 1), incluindo os mesmos em uma das quatro categorias de integridade biótica (Tabela 2).

Tabela 2
Descrição das categorias de integridade biótica

(adaptado de Karr, 1981; Roth et al., 1999; Ferreira e Cassati, 2006)

Para o período de 2000-2001 foram registradas 25 espécies de peixes pertencentes a 16 famílias, onde os Carangidae contribuíram com a maior riqueza, seguido dos Engraulidae, Mugilidae, Gerreidae, Gobiidae, Cichlidae, Paralichthyidae (Branco et al., 2009), sendo as espécies mais abundantes Lycengraulis grossidens (Spix e Agassiz, 1829), Mugil liza (Valenciennes, 1836), M. curema (Cuvier e Valenciennes, 1836) (Tabela 3). Entre 2001-2002, esses autores registraram 14 famílias e 25 espécies, com destaque dos Paralichthyidae e Sciaenidae, e das espécies M. curema, M. liza e Genidens genidens (Cuvier, 1829) (Tabela 3). Em 2002-2003, ocorreram 15 famílias e 25 espécies, com o predomínio dos Carangidae, Mugilidae e Clupeidae, onde Diapterus rhombeus (Cuvier, 1829), Harengula clupeola (Cuvier, 1829) e L. grossidens dominaram as amostragens (Branco et al., 2009; Tabela 3).

Tabela 3
Lista das espécies registradas ao longo do período de amostragem

Tabela 3. (continuación)


Legenda: *Branco et al., 2009; **Barreiros et al., 2009; ***Branco et al., 2011; ****Este trabalho. Vulnerabilidade (alta: 55-100, média: 37-54, baixa: 0-36), coluna d’água (B: bentônico, D: demersal, P: pelágico), dieta (C: carnívoro, O: omnívoro, H: herbívoro, D: detritívoro) de acordó com de Froese e Pauly (2013). Taxonomia conforme ITIS- Integrated Taxonomic Information System (2014).

Nos anos de 2003-2004 foram identificadas 21 famílias e 42 espécies, com destaque para Carangidae, Sciaenidae e Gerridae, e das espécies M. curema, H. clupeola e Eucinostomus melanopterus (Bleeker, 1863) (Barreiros et al., 2009; Branco et al., 2011) (Tabela 3). Para os anos de 2004-2005, ocorreram 21 famílias e 36 espécies, com as maiores contribuições dos Gerreidae, Scianidae, Gobiidae, Carangidae e Mugilidae, e de M. curema , M. liza e Cetengraulis edentulus (Cuvier, 1829) (Branco et al., 2011) (Tabela 3). Já em 2012-2103 foram registradas 17 famílias, distribuídas em 34 espécies, onde os Gerreidae e Mugilidae contribuíram com a maior riqueza, seguido dos Carangidae, Engraulidae, Clupeidae, Gobiidae, e domínio de M. liza (n = 249), M. curema (n = 148) C. edentulus (n = 105) (Tabela 3).

Das 52 espécies registradas, ao longo dos períodos analisados, 17 foram encontradas em todas as amostragens 11 espécies em anos específicos e as demais espécies oscilaram entre duas e cinco ocorrências ao longo do total das amostragens (Tabela 3). Estes resultados indicam que as comunidades ao longo do tempo podem variar em sua composição e abundância relativa, em decorrência de condições hidrológicas do sistema, sazonalidade, área amostrada e gradientes de salinidade (Yáñez-Arancibia e Nugent, 1977).

Os valores de IIB oscilaram ao longo do período amostral, sendo menores (2,8) no início das amostragens (2000-2001 e 2001-2002) e no final (2012-2013) indicando um ambiente pobre. Nos anos intermediários os índices IIB foram maiores alterando a categoria para regular entre 2002-2003 (3,0); 2003-2004 (3,4) e 3,0 em 2004-2005 (Fig. 2).

Figura 2
Resultados do IIB entre os anos de 2000-2013

(MP: muito pobre; P: pobre; R: regular; B: bom)

A assembleia de peixes do Saco da Fazenda quando comparada a pesquisas desenvolvidas em regiões próximas, indica a ocorrência de algumas espécies em comum, apesar das diferenças hidrológicas e metodológicas. Com a região da foz do rio Itajaí-Açu, o Saco da Fazenda apresenta 13 famílias e 25 espécies comuns (Hostim-Silva et al., 2002; Hostim-Silva et al., 2009). No manguezal do rio Camboriú (27°00’–32°12’ S e 48°36’–35°74’ W), 11 famílas e 21 espécies são comuns ao Saco da Fazenda (Rodrigues et al., 1994). Para a baía da Babitonga (26°02’–26°28’ S e 48°28’–48°50’ W) em um primeiro trabalho foram registradas 8 famílias e 2 espécies em comum (Hostim-Silva et al., 1998) em outro estudo, 15 famílias e 30 espécies (Freitas e Valastim, 2010; Cremer et al., 2012) e em outro 18 espécies são também encontradas no Saco da Fazenda (Souza-Conceição et al., 2013).

As alterações entre a integridade das classes de IIB (pobre e regular) pode estar associada à ocupação desordenada do entorno, ao lançamento de efluentes ou as repetidas dragagens (Schettini, 2002; Araújo et al., 2009; Schettini, 2009; Schettini e Truccolo, 2009; Silveira e Resgalla Jr., 2009). Entretanto, o incremento de espécies (2002-2005) e a consequente elevação à categoria regular, indicam que as alterações na hidrodinâmica resultantes da dragagem do Saco da Fazenda entre 2000-2003 (Araújo et al., 2009) poderia ter beneficiado a assembleia de peixes, pois apesar da destruição dos habitats e da mortalidade houve um acréscimo no número de espécies, após o período de instabilidade possivelmente influenciado pelo aumento da profundidade e melhoria dos padrões de circulação local (Branco et al., 2009).

Entre 2003-2005 ocorreu um aumento no número de espécies com baixa vulnerabilidade o que pode estar associado a uma “resposta” a situações de estresse originadas por perturbações ambientais (Scott et al., 1986). As variações nos resultados dos atributos podem estar relacionadas às diferenças físicas e estruturais do habitat, como a profundidade, tipo de substrato e salinidade que não foram medidas (Marciano et al., 2004).

Mas essa relação deve ser cautelosa, pois os valores de IIB obtidos em 2012-2013 indicam o retrocesso à condição inicial de referência, já que estudos estuarinos têm demonstrado uma relação direta entre os valores de IIB e as atividades antropogênicas (Angermeier e Karr, 1994; Deegan et al., 1997; Whitfield e Elliott, 2002; Harrison e Whitfield, 2006).

Por outro lado, quando comparamos a abundância total ao longo do período amostral, constata-se uma aparente relação entre estes valores e os resultados das pontuações finais das classes de integridade, onde a contribuição em 2000-2001, 2001-2002 e 2002-2003 oscilou entre 871-1.332 exemplares e as suas pontuações no IIB foram 2,8 e 3,0. Nos anos de 2003-2004 e 2004-2005 foram de 3,318-5,033 exemplares e um IIB de 3,4 e 3,0, respectivamente. Porém, Hued e Bistoni (2005) relatam que a abundancia não esteve diretamente associada à qualidade do local em ambientes degradados da Argentina, gerando dúvidas nos resultados obtidos. Ao contrário de Lyons et al. (1995) que no México, consideram os dados de abundância importantes em locais com diferentes níveis de degradação.

Segundo Zhu e Chang (2008) um período amostral contínuo de seis anos, seria suficiente para a avaliação de uma assembleia de peixes para ambientes impactados. Neste trabalho foi analisado um período semelhante para o Saco da Fazenda, o que possibilitou estimar as alterações temporais e espaciais da integridade local. As respostas dos ecossistemas, geralmente, estão relacionadas às alterações ambientais imediatas ou pretéritas. Pela sua natureza, estruturas dissipativas exibem um comportamento surpreendente, que não pode ser previsto a priori e pode ser catastrófico (Kay, 1991).

Concordamos com a ideia de Araújo et al. (1998) e Bozzetti e Schulz (2004) que recomendam cautela na aplicação e deduções baseadas em IBI, pois os valores individuais podem não refletir a dinâmica dos sistemas biológicos. Nosso estudo mostrou que a diferença na composição das espécies influenciou de maneira geral os resultados do IIB. A partir de nossas observações e de outros trabalhos, recomendamos o uso de IIB para analisar as condições biológicas e ecológicas de estuários no sul do Brasil.

Este estudo foi realizado utilizando a ictiofauna do estuário do Saco da Fazenda com o objetivo de calcular o Índice de Integridade Biótica (IIB) e avaliar suas flutuações ao longo dos anos. Onze atributos foram utilizados para compor o cálculo do IIB e avaliar as condições da área de estudo ao longo de seis anos, não contínuos, de amostragem. Os dados obtidos a partir desta série temporal foram suficientes para uma primeira tentativa de um IIB modificado para a análise sobre as mudanças temporais da integridade biótica dentro do estuário Saco da Fazenda, refletindo adequadamente a situação do ambiente.

Os atributos utilizados neste trabalho podem servir como modelo para outras regiões estuarinas que apresentem condições similares ou não. Entre uma região ou outra pode existir uma grande variação na ecologia das espécies locais e das condições consideradas como minimamente impactadas, sendo necessário que se realizem adaptações nos atributos para uma adequação das informações disponíveis sobre o grupo de organismos indicador. O índice é um indicador valioso para que se tenha um entendimento entre as conexões existentes entre o ambiente aquático e as “atividades” que podem pertubar o seu equilíbrio sendo uma ferramenta útil para o diálogo entre gestores, políticos e outros grupos de atores envolvidos. Ressaltamos que as decisões de gestores fundamentadas em IIB devem ser cautelosas, contemplando o funcionamento dos sistemas biológicos como um todo.

Associate Editor: Alan Giraldo.

Fabiane Fisch agradece à CAPES/PROSUP pela bolsa de doutorado concedida, e Joaquim Olinto Branco ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico/CNPq pela bolsa de produtividade recebida durante a elaboração deste artigo. Os autores agradecem ainda à Dagoberto Port pela revisão final e formatação do artigo.