Resumen: En los trópicos, el cambio climático puede significar un incremento en la temperatura que puede afectar la diversidad biológica de los ecosistemas fluviales, favoreciendo la llegada de especies propias de aguas más cálidas. La variación de temperatura puede también afectar las relaciones tróficas y el metabolismo del sistema. En el presente estudio, se analizó el efecto de 2-4 °C de aumento de la temperatura del agua sobre el ensamble de diatomeas y el metabolismo del río Tota (alta montaña andina). Para este propósito, se utilizaron canales artificiales de recirculación, en los que diariamente se midieron variables fisicoquímicas (pH, conductividad, temperatura, oxígeno disuelto y velocidad del agua), se recolectaron e identificaron diatomeas, se midió la clorofila-a y el metabolismo mediante cámaras recirculantes. Se encontraron diferencias significativas entre las variables fisicoquímicas medidas. Aunque no se pudo detectar diferencias significativas en la variables respuesta atribuibles al aumento de la temperatura, si hubo respuestas cualitativas en la clorofila y en el metabolismo. El trabajo experimental representa un aporte para el estudio del impacto del aumento de temperatura sobre los sistemas lóticos de alta montaña en Colombia. Los resultados ilustran los posibles cambios que se pueden registrar en los sistemas de alta montaña andina como consecuencia del cambio climático.
Palabras clave:arroyo Neotropicalarroyo Neotropical, biofilm biofilm, cambio climático cambio climático, canales recirculantes canales recirculantes.
Abstract: The variation in temperature associated with climate change in the tropics may affect biodiversity of river ecosystems, favoring the arrival of warmer water species. The variation in temperature can also affect the trophic relationships and metabolism of the river ecosystem. In the present study, we sought to determine the effect of 2-4 °C increase of water temperature in the river Tota (Andean high mountain) on the diatoms assemblage and river metabolism. For this purpose, artificial recirculation channels were used, and physicochemical variables (pH, conductivity, temperature, dissolved oxygen and water velocity) were daily measured, diatoms were collected and identified, chlorophyll-a was measured, and metabolism was estimated by means of recirculating chambers. We find significant differences in the physicochemical variables. Qualitative changes in chlorophyll and metabolism were observed, but significant differences in response variables attributable to the increase in temperature could not be detected. The experimental work represents an input to studies about temperature increase impact over high mountain lotic systems. The results illustrate the possible changes that can be recorded in the Andean high mountain systems as a result of climate change.
Keywords: biofilm, climate change, Neotropical stream, recirculating channels.
RESPUESTA DE LA CLOROFILA Y EL METABOLISMO DE UN ARROYO ANDINO AL AUMENTO DE TEMPERATURA EN UN EXPERIMENTO ex situ
Response of Chlorophyll and Metabolism of an Andean Stream to a Temperature Increase in an ex situ Experiment
Universidad Nacional de Colombia
Recepción: 26 Octubre 2016
Aprobación: 30 Junio 2017
El Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático predice que debido al calentamiento global se presentarán aumentos de temperatura y cambios en la distribución y frecuencia de las precipitaciones (IPCC, 2007). En los trópicos, esta variación puede significar principalmente un incremento lineal en la ya constante y elevada temperatura que caracteriza estos ecosistemas. Tales cambios pueden afectar la diversidad biológica de los ecosistemas fluviales, con la llegada de especies más termófilas (o su desplazamiento desde altitudes menores hacia otras mayores), la alteración de los patrones de procesamiento de la materia orgánica (Sabater et al., 2008), las relaciones tróficas existentes y el metabolismo. Cualquiera que sea el cambio, hoy en día es ampliamente aceptado que el cambio climático afecta a los ecosistemas (Walther et al., 2002). En ríos y arroyos, la investigación del aumento de la temperatura del agua y el efecto de los cambios en los patrones de precipitación se ha centrado principalmente en los aspectos hidrológicos y menos en los biológicos (Young y Huryn, 1997; Boix et al., 2010). La temperatura es uno de los factores clave relacionado con los diferentes procesos fisiológicos como la respiración, el crecimiento, la tasa metabólica y la alimentación, que no sólo afectan a los individuos, sino también sus interacciones (Vasseur y McCann, 2005).
Se espera que el aumento de la temperatura del agua incida en la mayor producción primaria, tasas de descomposición más rápidas y, en consecuencia, en las conexiones tróficas que se suceden en los ríos altoandinos. Dado que la temperatura afecta de forma diferencial a los distintos organismos, es posible que ocurran cambios en las interacciones entre ellos.
Siendo una región tropical, en los Andes se ha observado un incremento de la temperatura de 0,7 °C en promedio en los últimos 70 años (Vuille et al., 2008), las predicciones plantean que el norte de los Andes se calentará más lentamente que el promedio global. No obstante, el calentamiento anual para la década de 2050 variará de un poco más de 1 °C en el escenario bajo hasta a más de 3°C en el escenario más alto. La tasa de calentamiento será constante a través del año, pero será un poco más rápida en la meseta andina y en el interior de la región, que a lo largo de las costas del Pacífico y el Caribe (Matheuss y Ewann, 1999).
La temperatura del agua del río regula el metabolismo de todos los organismos (Gillooly et al., 2002), su aumento lleva a un incremento de la respiración bacteriana y del metabolismo del biofilm microbiano fluvial. Los grupos microbianos bentónicos del biofilm fluvial (algas, bacterias, hongos, protozoos) están ensamblados formando una estructura tridimensional donde tiene lugar las interacciones entre los organismos, y por lo tanto existen respuestas emergentes, no necesariamente análogas a las individuales debidas a esta interacción (Sabater et al., 2009).
Se estudió en condiciones ex situ el efecto del incremento de la temperatura del agua sobre las comunidades bentónicas de diatomeas de un arroyo altoandino (Río Tota, cordillera oriental de los Andes colombianos). Se caracterizaron los cambios en la estructura de las diatomeas del biofilm microbiano, la clorofila y el metabolismo. Este estudio tiene por objetivo contribuir para predecir los impactos del calentamiento global sobre la diversidad y el funcionamiento de un ecosistema fluvial del norte de los Andes. Nuestra hipótesis de investigación es que el aumento de la temperatura afectará la productividad y la estructura de la comunidad de diatomeas en ecosistemas andinos.
El río Tota es un arroyo de tercer orden ubicado en el departamento de Boyacá, Colombia, su cuenca de drenaje tiene un área de 149,9 km2 (Castro y Donato, 2008). El muestreo para la colonización de los substratos y los volúmenes de agua del río (previo a la parte experimental), se llevó a cabo en el sector medio bajo del río (05°58"15" N y 72°98"64" W), a 2580 m s.n.m.. El promedio del caudal del río Tota es de 0,67 m3s-1 (1965-2001) (Castro y Donato, 2008). La conductividad, dependiendo del tramo del río estudiado y otras condiciones, varia desde 28, 67 hasta 303 (μScm-1. El pH oscila entre 6,53 y 8,16. En lo que respecta a la temperatura del agua, se ha encontrado un valor promedio mínimo de 11,7 °C y un valor promedio máximo de 21,03 °C (Castro y Donato, 2008).
La comunidad de diatomeas presenta especies de amplia distribución geográfica como Rhoicosphenia abbreviata, Gomphonema parvalum, Melosira varians, Navicula cryptocephala y Reimeria sinuata, entre otras. Se caracteriza por presentar una baja diversidad algal con unas pocas especies dominantes, que varían dependiendo de la época climática (Pedraza y Donato, 2011).
Previo a la fase experimental, se tomaron muestras de agua del río para asegurar condiciones similares en el estudio ex situ, y se recolectaron sustratos (rocas) con presencia de biofilm, los cuales se lavaron en seis litros de agua y se dispusieron en los canales para el crecimiento de algas sobre los sustratos artificiales para su "aclimatación" durante 15 días. Como sustrato artificial fueron usados bloques de arcilla de 2 cm de largo, 0,5 cm de alto y 1 cm de ancho.
Se manejó un diseño experimental en bloques propuesto por Hinkelman (1994) (En: Mendoza y Bautista, 2002), con dos tratamientos (aumento de temperatura y control), cada uno contó con tres unidades experimentales, es decir, tres canales de recirculación (réplicas biológicas) y, durante el muestreo, con una réplica técnica. Las unidades experimentales dentro de cada tratamiento fueron homogeneas entre sí, y solo se diferenciaron en la variable de estudio (temperatura).
Los canales de recirculación poseian una pared de 10 mm de grosor, contaban con medidas de 1,80 m de largo, 0,15 m de alto y 0,16 m de ancho, con capacidad de 22 L cada uno (debido a que, por seguridad y eficiencia, no se llenaban completamente), y un sistema de iluminación programado que emitía entre 1470-1490 lux. Cada canal tenía una motobomba sumergible (Hj-742), de 8 w de potencia, que recirculó el agua a 600 L/h.
Se dispusieron tres canales a la temperatura basal del agua (entre 18,1 y 19,9 °C); mientras que los tres restantes estuvieron de 2 a 4 °C por encima de la temperatura basal (entre 21,6 y 23,1 °C). El incremento de temperatura en los canales "tratamiento" se consiguió mediante resistencias que tenían una potencia de 500 w a 110 v. La temperatura se midió en continuo, con ayuda de una sonda especializada que estuvo conectada directamente a una caja de control.
La fase experimental duró 35 días, en los que se tomaron muestras de diatomeas cada dos días para un total de 18 muestreos, durante los cuales se midió la clorofila a y el metabolismo, con el fin de estimar la respuesta del calentamiento sobre el biofilm algal.
Para cada muestreo se tomaron sustratos de colonización (uno por cada canal) y, con ayuda de un pincel, se tomaron alícuotas de algas posteriormente fijadas en formol al 4 %. Previo a la determinación e identificación taxonómica, las muestras se oxidaron con peróxido de hidrógeno al 30 %, con el objeto de eliminar la materia orgánica (Gómez et al., 2009). Los montajes se elaboraron con Naphrax (índice de refracción de 1,74). Se contaron entre 400 y 500 valvas a 1000 X. La identificación se llevó al nivel de especie utilizando las claves taxonómicas especializadas de Krammer y Lange-Bertalot (1986; 1991a; 1991b); Metzeltin y Lange-Bertalot (1993, 2001); y Kelly (2000).
En cada muestreo se tomó al azar por cada canal un sustrato de 1 cm2 de área, donde se midió la concentración de clorofila presente en el biofilm algal por medio del método fluorométrico introducido por Yentch et al. (1963) (citados por APHA, 1989). Se utilizó un fluorómetro portátil (10-AU Turner designes), para realizar mediciones in vivo (Kromkamp y Forster, 2003).
Se usaron ocho cámaras recirculantes cuatro de ellas claras (producción neta) y otras cuatro oscuras (respiración) (Acuña et al., 2009). Dentro de las cámaras se colocaron los sustratos artificiales colonizados y se dejaron en incubación durante una hora aproximadamente. El metabolismo se estimó cada tres días, y se efectuó un total de 16 mediciones durante el experimento. Para estimar la Productividad Primaria Bruta (PPB) se siguieron las recomendaciones de Acuña et al. (2011).
Se tomaron datos diarios de temperatura, pH, oxígeno disuelto y conductividad con uso de una sonda multiparámetro HACH 14d. Se midió la velocidad de la corriente con un correntómetro digital (Schiltknecht MiniAir 20). Para la estimación de los nutrientes (amonio, nitritos, nitratos y fosfatos) se siguieron los protocolos de APHA (1998).
La diversidad de diatomeas se calculó para cada muestra mediante los índices de Shannon-Wiener y de Margalef, mediante el programa PAST- Paleontological Statistics (versión 3.0). Indices, datos físicos y químicos y metabolismo se representaron con gráficos de caja y bigotes obtenidos a partir del programa Statgraphics Centurion XVI versión 16.2.04. Para comparar las variables respuesta del tratamiento y control se ejecutó un análisis de varianza (ANOVA) de medias en el tiempo (R versión 3.2.2). Se ejecutaron un Análisis de Redundancia (RDA) y un Análisis de Escalamiento Multidimensional no Métrico (MNDS) (R versión 3.2.2) con el objeto de detectar un patrón de ordenación de la comunidad a partir de las variables físicas y químicas y representar las proximidades entre el tratamiento y el control, respectivamente.
El caudal y la velocidad del agua para el conjunto de canales registraron en promedio 0,05 m3 s-1 y 0,03 m s-1 respectivamente (Fig. 1a, 1b). La conductividad fue mayor en los canales tratamiento, que alcanzaron 154,8 (μScm-1, mientras que en el control fue de 128,7 (μScm-1 (Fig. 1c). Se encontraron diferencias significativas entre ambos tratamientos (N= 70, F= 120,3, p= < 0,0001 y entre días (N= 70, F= 36,01, p= < 0,0001).
La concentración de oxígeno disuelto fue mayor en los canales control (6,59 O2 mgL-1) con respecto a los del tratamiento (6,16 O2 mgL-1), y se mantuvo con valores similares a lo largo de todo el estudio (Fig. 1d). Se encontraron diferencias significativas entre los dos tratamientos (N= 70, F= 397,09, p= < 0,0002) y entre días (N= 70, F= 3,477, p= 0,0001).
En cuanto al pH se observó una amplia variación de la media diaria a lo largo del experimento (Fig. 1e). A pesar de ello, se encontraron diferencias significativas entre tratamientos (N= 70, F= 31,617, p= 0,0003 y entre días (N= 70, F= 7,727, p= 0,0002).
En cuanto a los nutrientes, para nitritos, nitratos y fosfatos, se encontraron concentraciones muy bajas (< 0,1 mg l-1), y solo se observó variación en el Amonio (0,18 mg l-1-0,23 mg l-1).
La temperatura (variable controlada) presentó, según lo esperado, en promedio un valor de 22,5 °C para los canales tratamiento y de 19,1 °C en los canales control, que fueron constantes a lo largo del estudio (Fig. 1f).
Figura 1
Se registraron en total 56 especies de diatomeas reunidas en 27 géneros (Achnanthes, Achnanthidium, Caloneis, Cymbella, Cyclotella, Cocconeis, Diadesmis, Encyonema, Epithemia, Fragilaria, Frustulia, Gomphonema, Gyrosigma, Hantzschia, Luticola, Melosira, Navicula, Nitzschia, Pinnularia, Placoneis, Reimeria, Rhoicosphenia, Rhopalodia, Stauroneis, Surirella, Tabellaria y Ulnaria). Aunque ningún género fue exclusivamente dominante durante todo el estudio, algunos se destacaron en diferentes tiempos, siendo Rhoicosphenia dominante hasta cerca de la mitad del experimento y luego Achnanthidium y Achnanthes fueron los más representativos.
Los índices de Shannon y Margalef descendieron a lo largo del tiempo, el primero tuvo un promedio de 1,95 en el control y 1,90 en el tratamiento, mientras que el índice de Margalef fue en promedio 3,8 para ambos casos (Fig. 2). Ninguno de los dos mostró diferencias significativas entre el tratamiento y el control ni el tiempo (N= 36, F= 0,891, p= 0,586 para Shannon y N= 36, F= 0,704, p= 0,789 para Margalef).
Figura 2
El promedio tanto para el tratamiento como para el control fue de 0,01 μgL-1. Ambos presentaron aumentos diarios (Fig. 3). No se encontraron diferencias significativas entre el tratamiento y el control (N= 36, F= 0.340, p= 0.992).
La Productividad Primaria Bruta (PPB) fue extremadamente baja, para los dos casos (tratamiento y control) con promedios de 0,194 gCm-2h-1 y -0,26 gC2m-2h-1 respectivamente (Fig. 3).
Figura 3
Se obtuvo un solapamiento entre control y tratamiento para los ensambles de diatomeas, lo que indica que los datos encontrados en cuanto a la densidad de las especies fueron muy próximos entre sí (Fig. 4).
Según indica el RDA, la temperatura no estaría relacionada con la concentración de clorofila. Tampoco se encontró relación entre las variables fisicoquímicas y las especies más representativas de diatomeas, con excepción de la relación inversa que mostraron la temperatura y el oxígeno, de igual forma, no hay tendencia alguna con respecto a los muestreos de los canales control y tratamiento (Fig. 5).
Figura 4
Figura 5
El sistema de canales de recirculación y las cámaras recirculantes de metabolismo, que fueron diseñados para este experimento, son los primeros realizados para Colombia, lo que se traduce en un importante avance para estudios experimentales ex situ. Sistemas como este han sido usados en diferentes estudios (Hogg y Williams, 1996; Canhoto et al., 2013; Ferreira y Canhoto, 2014). El sistema de calentamiento probó ser eficiente en el aumento de la temperatura del agua de 2 a 4 °C por encima de la temperatura control.
El oxígeno disuelto y el pH, aunque presentaron diferencias entre los tratamientos y los días de muestreo, no sugieren un patrón de respuesta en particular durante el experimento, la diferencia del oxígeno se debe fundamentalmente a la disminución de su saturación con el aumento de temperatura. La conductividad aumentó diariamente, pero de forma más notable en el tratamiento, lo que puede ser un indicador indirecto de diferencias en el metabolismo y la diversidad de la comunidad algal (Roldán, 2003; Roldán y Ramírez, 2008).
Los nutrientes, presentaron niveles bajos debido a la demanda de la comunidad algal y a la ausencia de material alóctono y fuentes de contaminación que se dan en el estado natural del río, ya que hay una alta presencia de áreas con intervención antrópica destinadas para actividades agropecuarias (Castro y Donato, 2008).
Cambios leves en las abundancias relativas de las especies fueron reportadas experimentalmente, sin embargo, no se pudo probar diferencias significativas entre el tratamiento y el control. Es muy posible que estos cambios estén asociados a la sucesión o a la colonización azarosa de los substratos. En general se presentó una baja diversidad y riqueza algal, con dominancia de una especie, también reportado en condiciones naturales para el río Tota (Rivera y Donato, 2008; Pedraza y Donato, 2011).
De acuerdo al RDA la composición de los ensambles de diatomeas no estuvo relacionada con la temperatura. Resultados similares se han encontrado en estudios con metodología de aumento de temperatura en canales, para el caso de los macroinvertebrados. Hogg y Williams (1996), no encontraron relaciones con el aumento de temperatura, aunque asociaron respuestas halladas a las historias de vida de los organismos, mientras que Friberg et al. (2009) en un escenario de diferencia de temperatura en un rango mayor (de 6 a 23 °C), encontraron cambios en la estructura y diversidad de la comunidad de macroinvertebrados. Por otra parte, Jacobsen et al. (1997) reportaron un aumento de la riqueza de insectos en condiciones de incremento de temperatura en arroyos templados y tropicales.
Los valores de clorofila mostraron respuestas cualitativas, que deben considerarse en estudios a posteriori.
La productividad primaria resultante de las mediciones de metabolismo fue negativa, lo que evidencia un sistema fundamentalmente heterótrofo como se ha reportado para ríos tropicales de alta montaña (Rodríguez, 2011).
En cuanto a la hipótesis planteada, no se demostraron diferencias estadísticamente significativas en las respuestas de los ensambles de diatomeas, productividad y clorofila asociadas con la temperatura. Aunque no hubo una incidencia directa de la temperatura a nivel algal, si se encontró una variación del pH, la conductividad y el oxígeno disuelto en los canales tratamiento. El trabajo experimental realizado es un aporte que sienta bases para el estudio del impacto que tendría un aumento de temperatura sobre los sistemas lóticos de alta montaña en Colombia.
Agradecemos al Banco de la República- Fundación para la promoción de la Investigación y la tecnología, por el financiamiento del proyecto. A la Universidad Nacional de Colombia y su facultad de Ciencias por los espacios, equipos y condiciones óptimas que permitieron el desarrollo del proyecto. A los profesores Gabriel Pinilla, Jairo Guerrero y Luis Carlos Montenegro. A Juan David González, Edna Pedraza, Paulo Pulido, Carmen Mosquera y Juan Carlos Rubiano por su colaboración y disposición. Al Laboratorio de Análisis de Residuos de Plaguicidas del Departamento de Química y al Laboratorio de Ingeniería Ambiental de la Universidad Nacional de Colombia. A la Universidad de Girona (España) por hacer parte importante del desarrollo del experimento. Al señor German Díaz y Manuel Céspedes, por la elaboración de los canales y cámaras de metabolismo de metacrilato.
The authors declare that they have no conflict of interest.
Associate Editor:: Sergi Sabater.
Citation/Citar
este artículo como:: Infante
Cangrejo V, Donato Rondón JC. Respuesta de la clorofila y el metabolismo de un
arroyo Andino al aumento de temperatura en un experimento ex situ. Acta
biol. Colomb. 2017;22(2):191-198. DOI: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v22n2.60741
vinfantec@unal.edu.co
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