Resumen: Las playas, además de ser centro de recreación turística, contienen gran cantidad de bioma microscópica con diferentes especies. La mayoría de agentes patógenos están presentes en la arena, ocasionando alta probabilidad de infección humano - parásito, especialmente por contacto directo y hábitos higiénicos deficientes. Así mismo, el estrecho vínculo que se da entre animales y humanos crea el ambiente propicio para el surgimiento de zoonosis de importancia en salud pública, especialmente las relacionadas con animales de compañía como perros y gatos. Los monitoreos que generalmente se realizan en playas turísticas incluyen como indicadores de calidad sanitaria a Coliformes totales, Coliformes fecales y en algunos casos a enterococos, excluyendo la búsqueda de parásitos como parte de los parámetros que definen el estado sanitario de las playas. En consecuencia, los resultados no reflejan integralmente las condiciones ambientales de las playas y el riesgo de afectación a la salud humana. En esta revisión se analizaron cuarenta y dos artículos (42) de América Latina, así como literatura especializada de Europa y Estados Unidos, en los cuales se presentan argumentos que respaldan la inclusión permanente de parásitos como indicadores de calidad sanitaria tales como Ancylostoma sp., Strongyloides sp. y Taxocara sp., demostrando la importancia de su determinación, principales especies indicadoras, técnicas de laboratorio para su aislamiento y estudios recientes relacionados con el tema.
Palabras clave:arenaarena,calidad sanitariacalidad sanitaria,parásitosparásitos,playas turísticasplayas turísticas.
Abstract: The beaches, besides being a tourist recreation center, contain a large amount of microscopic biome with different species. Most pathogens are present in the sand, causing a high probability of human-parasite infection, especially by direct contact and poor hygienic habits. Likewise, the close bond that exists between animals and humans creates an environment conducive to the emergence of zoonoses of importance in public health, especially those related to companion animals such as dogs and cats. The monitoring usually carried out on tourist beaches includes as indicators of sanitary quality, total coliforms, fecal coliforms and in some cases enterococci, excluding the search for parasites as part of the parameters that define the sanitary status of the beaches. Consequently, the results do not fully reflect the environmental conditions of the beaches and the risk of affecting human health. In this review, forty-two articles (42) from Latin America were analyzed, as well as specialized literature from Europe and the United States, in which arguments are presented that support the permanent inclusion of parasites as indicators of health quality such as Ancylostoma sp., Strongyloides sp. and Taxocara sp., demonstrating the importance of their determination, main indicator species, laboratory techniques for their isolation and recent studies related to the topic.
Keywords: sand, sanitary quality, parasites, tourist beaches.
Artículo de revisión
PARÁSITOS EN PLAYAS TURÍSTICAS: PROPUESTA DE INCLUSIÓN COMO INDICADORES DE CALIDAD SANITARIA. REVISIÓN PARA AMÉRICA LATINA
PARASITES IN TOURIST BEACHES: PROPOSAL FOR ITS INCLUSION AS HEALTH QUALITY INDICATORS. REVIEW FOR LATIN AMERICA
Universidad Nacional Agraria La Molina
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Recepción: 26 Marzo 2018
Aprobación: 10 Julio 2019
El concepto calidad ambiental en playas turísticas está relacionado con la seguridad física que estos ambientes costeros representan para los usuarios, asociado a los riesgos para la salud humana (Benedict & Neumann, 2004; Herrera & Suarez, 2005; Elmir et al., 2007; Oigman-Pszczol & Creed, 2007; Costa et al., 2009; Delgado et al., 2009; Mansilha et al., 2009). Esto se debe principalmente a que múltiples actividades recreativas en las playas involucran el contacto directo con el agua y la arena (Elmanama et al., 2005; Ariza et al., 2008; Phillips et al., 2011).
Una de las vías más comunes para medir la calidad ambiental en playas es a través de indicadores que representan los componentes naturales y de bienestar humano (Morgan, 1999; Cagilaba & Rennie, 2005; Espejel et al., 2007; Botero et al., 2015a). Estos indicadores están compuestos por parámetros fisicoquímicos y biológicos (Vandermeulen & Cobb, 2004; Tudor & Williams, 2008; Hurtado et al., 2009), cuyos resultados de medición actúan como criterios para evaluar la calidad de las playas (Herrera & Suárez, 2005; Vogel et al., 2007; Gavio et al., 2010; Zhang et al., 2013). En ese contexto, se considera como referente el enfoque propuesto por Botero et al. (2015b), quienes definen la calidad sanitaria como el riesgo de afectación a la salud humana por las condiciones ambientales de la playa.
Múltiples investigaciones han sido realizadas sobre microorganismos en agua de mar. Las bacterias coliformes totales y fecales son consideradas las principales indicadoras de contaminación fecal. Estos microorganismos pertenecen a la familia Enterobacteriaceae (Delgado et al., 2008; Santiago-Rodriguez et al., 2012); los más respresentantivos son: Escherichia coli sp., Citrobacter sp., Enterobactersp. y Klebsiella sp. (Salcedo, 2013). Otro indicador de materia fecal son los Enterococcus (Díaz et al., 2010; Vergaray et al., 2007). Según Díaz et al. (2010), la presencia de Enterococcus faecalis es considerada como indicador de contaminación fecal de fuentes humanas, mientras que Enterococcus faecium indica contaminación fecal de origen animal.
Los bañistas, en sus actividades de recreación, pasan la mayor parte del tiempo en la arena de la playa y los microorganismos son un componente significativo en este medio, actuando como reservorio de vectores y fuente de infecciones a usuarios (Madrid et al., 2005). Sin embargo, en países latinoamericanos como Argentina, Venezuela, Perú, Colombia, México, y Chile (Orellana, 2005; DIGESA, 2011), contemplan solo la determinación de coliformes totales, coliformes fecales y enterococos en aguas marinas de uso recreativo; mientras que la búsqueda de parásitos no está reglamentada. La presencia de parásitos (tanto protozoos como helmintos) en arena de playas puede ofrecer información importante acerca de su calidad, la cual está relacionada con la presencia de animales, heces fecales y residuos orgánicos (González y Cáceres et al., 2005). Por lo tanto, la identificación de parásitos de importancia sanitaria en las playas permitirá proporcionar recomendaciones que contribuyan a mejorar el uso recreativo de estas.
Como aporte a esta discusión y como elemento para investigaciones más profundas, este artículo presenta las principales especies parasitarias indicadoras de calidad sanitaria de arena de playas, compara técnicas para su aislamiento e identificación y presenta los avances al respecto en América Latina.
El “Programa de calidad ambiental en playas turísticas del Caribe, Norte colombiano” (Botero et al., 2015a) toma como referencia aspectos de salud, ecosistema y recreación. El estudio en mención seleccionó 22 parámetros entre fisicoquímicos, microbiológicos y de observación directa, de acuerdo a normas nacionales colombianas, junto aspectos medibles de calidad ambiental (Barbosa & Ferreira, 2008; Gavio et al., 2010; Herrera & Suárez, 2005; Vogel et al., 2007) y documentos internacionales oficiales de calidad de playas. Este programa agrupa los parámetros seleccionados en indicadores de calidad ecosistémica, recreativa y sanitaria.
El indicador de calidad ambiental sanitaria mide la adecuación de las condiciones de la playa para la salud humana. Los parámetros incluidos para medir este indicador en arena de playas incluyen vectores, residuos sólidos, coliformes totales, coliformes fecales y enterococos. Esta revisión propone la inclusión de parásitos presentes en arena de playas como indicadores de calidad ambiental sanitaria, dado que se comportan como bioindicadores, entendidos como las especies que responden a condiciones ambientales específicas y permiten detectar modificaciones tempranas y/o de origen difuso en los ecosistemas, asociándose a su condición de calidad (Roldán, 2003; Vandermeulen & Cobb, 2004; Cagilaba & Rennie, 2005; Rocca et al., 2008; Tudor & Williams, 2008).
Entre los principales indicadores de calidad ambiental en playas turísticas están los coliformes totales y coliformes fecales, los cuales forman parte de la microbiota normal del intestino del ser humano y de los animales homeotermos. Los coliformes son un grupo heterogéneo de bacterias representado por los géneros Escherichia spp., Citrobacter spp., Enterobacter spp.y Klebsiella spp., cuya procedencia puede ser fecal (se encuentran en el intestino del hombre y de los animales), pero también pueden aislarse del suelo, polvo y agua. Por ello, cuando se requiere saber si la contaminación es de origen fecal, se recurre a los coliformes fecales, y más comúnmente, a E. coli (Espindula, 2004; Larrea et al., 2009).
El uso de estos microorganismos como indicadores de contaminación fecal se favorece debido al amplio rango de temperatura óptima de crecimiento (hasta 45 ºC). Entre las limitaciones de estas bacterias, para indicar contaminación fecal, está su limitada capacidad para sobrevivir en cuerpos de agua, su limitada habilidad para multiplicarse después de su liberación en una columna de agua y la debilidad de su pared celular frente a los procesos de desinfección (Marchand, 2002; González et al., 2010; Méndez et al., 2010).
Los enterococos también son considerados indicadores de contaminación fecal, son capaces de resistir a condiciones ambientales adversas como congelación, desecación, altas concentraciones de sal, poca concentración de oxígeno y a temperaturas que oscilan entre 42.7 ºC y 47.8 ºC; además, pueden existir en lugares ácidos y alcalinos, de manera que demuestran ser bacterias extremófilas (Van den Berghe et al., 2006; Yamahara et al., 2009; Díaz et al., 2010). Su uso como indicador de contaminación fecal de aguas recreativas fue recomendado por la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (USEPA, de las siglas en inglés) en 1986 (EPA, 1986), por su relación con gastroenteritis, enfermedades respiratorias, conjuntivitis y dermatitis (Vergaray et al., 2007; Díaz et al., 2008; Efstratiou et al., 2009).
Los vectores también se constituyen en indicadores de calidad sanitaria en playas, debido a que su presencia en mascotas o animales callejeros favorece la transmisión de enfermedades infecciosas entre personas, o de animales a personas. (Botero et al., 2015b). Muchos de los vectores son insectos hematófagos que ingieren microorganismos patógenos junto con la sangre de un portador infectado (persona o animal) y posteriormente, los inoculan a un nuevo portador al ingerir su sangre. Los mosquitos son los vectores de enfermedades mejor conocidos, pero también se conocen como vectores las garrapatas, moscas, flebótomos, pulgas y triatominos. En todo el mundo se registran defunciones como consecuencia de enfermedades transmitidas por vectores, como el paludismo, dengue, esquistosomiasis, tripanosomiasis africana humana, leishmaniasis, enfermedad de Chagas, fiebre amarilla, encefalitis japonesa y oncocercosis. Las enfermedades transmitidas por vectores representan más del 17% de todas las enfermedades infecciosas alrededor del mundo, su distribución está determinada por factores medioambientales y sociales como desplazamientos, urbanización no planificada y problemas medioambientales, entre ellos el cambio climático (WHO, 2014).
Los residuos sólidos en arenas y agua de mar se constituyen en un parámetro significativo para la determinación de calidad ambiental sanitaria de playas turísticas. Según el Reglamento Técnico del Sector Agua potable y Saneamiento básico colombiano, también llamado RAS 2000 en Colombia (Ministerio de Vivienda, Ciudad y Territorio, 2012), un residuo sólido es cualquier objeto, material, sustancia o elemento que se abandona, descarta o rechaza después de haber sido consumido o usado en actividades domésticas, industriales, comerciales, institucionales, de servicios entre otras. Para el caso de residuos sólidos en playas, estos por sus características o disposición final, pueden llegar al agua litoral cuando son arrojados al agua de mar desde embarcaciones, transportándose con ayuda de las olas o de corrientes marinas hasta llegar a las costas, o por acción de las olas que rompen en la playa y arrastran los sólidos livianos. Los residuos más comunes son empaques plásticos, papel y restos vegetales. En la actualidad existe una metodología establecida para cualificar residuos sólidos en arenas, mediante unidades, cantidad y tipo de residuos. Esta metodología genera el porcentaje de distribución de residuos sobre la arena y permite establecer la probabilidad del riesgo que representa el residuo al usuario (Barbosa, 2006; Silva, 2008; Díaz & Prada, 2015).
Los parásitos son microorganismos que representan patogenicidad para el ser humano. Desde 1981, los protozoos entéricos como Giardia lamblia, Entamoeba histolytica, Balantidium coli y Cryptosporidium parvum son reconocidos como causantes de brotes infecciosos transmitidos por el agua. Este último es de importancia mundial entre todos los enteropatógenos de transmisión hídrica; así, se constituye en indicador fundamental de calidad de agua o playas (WHO & UNICEF, 2005; Cermeño et al., 2008; Enríquez et al, 2010; Pullés, 2014; Fredes, 2015).
Los helmintos se caracterizan por su alta persistencia en el ambiente, mínima dosis infecciosa, baja respuesta inmune y la capacidad de permanecer en el suelo por largos periodos de tiempo (Steiner et al., 1997; Nelson, 2003), por lo que se constituyen en indicadores adecuados de calidad sanitaria (Pulido et al., 2005).
Por otra parte, la arena es el reservorio ideal para parásitos y permite alta probabilidad de infección al humano, favorecida por el contacto directo, los hábitos higiénicos deficientes y la presencia de animales (Benedict & Neumann, 2004; Herrera & Suárez, 2005; Madrid et al., 2005; Elmir et al., 2007; Oigman-Pszczol & Creed, 2007; Costa et al., 2009; Delgado et al., 2009; Mansilha et al, 2009). Además, la arena crea el ambiente propicio para el surgimiento de las zoonosis de interés en salud pública, especialmente aquellas relacionadas con los animales de compañía perros y gatos (Passucci & West, 1996; Schapiro et al., 2001; Madrid et al., 2005).
Los suelos arenosos representan una fuente importante de infección humana por parásitos, debido a sus características geológicas, sedimentos no consolidados susceptibles a transporte y variaciones de humedad. La Organización Mundial de la Salud sostiene que los turistas, en particular aquellos que visitan países tropicales y subtropicales, están expuestos a infecciones por helmintos intestinales, asociados con la falta de higiene que permiten la contaminación del suelo con heces humanas o caninas (WHO, 2012). Además, aquellos nematodos que penetran la piel, representan un riesgo para los turistas en países donde las playas están contaminadas con heces humanas y/o caninas (Madrid et al., 2005).
Las geohelmintiasis constituyen un grupo de infecciones parasitarias causadas por helmintos que requieren de la arena para satisfacer etapas de su ciclo de vida ya que los estados inmaduros de algunos parásitos presentes en perros son eliminados en las heces, contaminando el suelo circundante, por consiguiente, los huevos deben ser ingeridos y las larvas penetrar a través de la piel. El hombre se comporta como hospedador accidental, y puede desarrollar distintas patologías, dependiendo del agente etiológico (Cobas, 2005).
Otra razón por las cual los parásitos se constituyen en indicadores adecuados de calidad sanitaria es su fácil identificación. Expertos sugieren que la supervisión de arena debe realizarse junto a los monitoreos regulares de agua, con protocolos estandarizados que permitan comparaciones apropiadas entre lugares de playa (Sabino et al., 2013).
Los monitoreos para la identificación de parásitos en playas constan de análisis in situ y análisis de laboratorio. Los procedimientos de toma de muestras de arena de playas con la finalidad de aislar microorganismos han sido descritos previamente por Morales & Esquivia (2014). Estos mismos procedimientos pueden adaptarse para parásitos.
Las técnicas para la identificación de parásitos en laboratorio, a partir de muestras de arena, son diversas. Beltrán et al. (2003) y Girard de Kaminskyrina (2003) han reportado la utilidad de la técnica de sedimentación rápida o concentración por sedimentación sin centrifugación, la cual ha sido útil para la búsqueda de nematodos como Ascaris lumbricoides. La concentración por migración o método de Baermann también se recomienda para la identificación de trofozoítos y larvas en movimiento como Balantidium coli y larvas de Strongyloides stercoralis (Castillo & Bermúdez, 2006; Coyne et al, 2007; Ortigoza & Cruz, 2012).
Las técnicas de Faust, Parodi Alcaraz y Sloss – Sheather, basadas en la capacidad de los quistes y/o huevos de parásitos para flotar en sulfato de zinc y azúcar respectivamente, son recomendadas para buscar quistes y ooquistes de protozoos y/o huevos de helmintos (Castillo & Bermúdez, 2006; Mejía, 2010; Ortigoza & Cruz, 2012; Mariano et al., 2012).
Entre los parásitos más frecuentemente encontrados en arena de playas turísticas se encuentra Ancylostoma sp. Estos son parásitos cosmopolitas de regiones tropicales y subtropicales. Los parásitos adultos viven en el intestino delgado del huésped. La fuente de infección para el hombre son las arenas contaminadas con heces de gatos o perros infectados. Los suelos que retienen la humedad son los más favorables para su desarrollo (Cordero del Campiño & Rojo, 1999; Rodríguez & Cob, 2005; Polo, 2006).
Strongyloides sp. es un helminto antropopatógeno que puede replicarse dentro del huésped humano. Es un nematodo endémico de regiones geográficas tropicales, subtropicales y hasta templadas, donde se dan las condiciones adecuadas para su desarrollo (temperatura, humedad, materia orgánica y condiciones sanitarias deficientes). La infección comienza cuando las larvas presentes en la tierra penetran la piel de quienes caminan descalzos; atraviesan luego los capilares y viajan a los alvéolos pulmonares, ascienden por los bronquios, la tráquea y son deglutidas, llegan finalmente al duodeno-yeyuno, asentándose dentro de las criptas de Lieberkühnen la mucosa entérica (Carrada, 2008). La infección puede ser asintomática, pero existe una gran morbi-mortalidad en personas inmunocomprometidas, en sujetos desnutridos y pacientes con otras enfermedades que pueden desarrollar hiperinfecciones; el parásito tiene el potencial de producir autoinfección interna y multiplicarse en los seres humanos (Pichard et al., 2014).
Taxocara sp. es uno de los parásitos de mayor prevalencia en caninos y felinos a nivel mundial (Glickman, 1993; Magnaval et al., 2001). La presencia de felinos infectados con T. cati en espacios públicos, sus hábitos de defecación y el contacto directo de esta especie con el hombre, podrían suponer, al igual que con T. canis, un riesgo zoonótico (Dubinsky et al., 1995; Fisher, 2003). Estos parásitos tienen un ciclo con estadios de vida libre, en los que las condiciones ambientales y la presencia de hospedadores paraténicos desempeñan un papel fundamental en su dispersión (Dubinsky et al., 1995). Los huevos de Toxocaras sp. son altamente resistentes y su viabilidad y evolución en el ambiente dependen del tipo de suelo, la temperatura y la humedad (25-35 ºC y 85% de humedad) (Ludlam & Platt, 1989; Shimizu, 1993; Overgaauw, 1997; Lescano et al., 1998; Alonso et al., 2001; Daprato et al., 2011).
Para esta revisión, se consideraron las pautas propuestas por Kitchenham (2004) con algunas modificaciones. La metodología incluyó selección de revistas, definición de criterios de inclusión y exclusión y categorías de análisis.
Para la selección de cinco (5) revistas más relevantes, se utilizó la base de datos Scopus, usando la categoría parasites in beach como punto de partida.
En Scopus la opción compare Journal permite comparar las revistas a través del indicador de impacto SJR, el impacto por publicación IPP, el Impacto normalizado por artículo SNIP, las citaciones, los documentos fuentes por año, el porcentaje de documentos publicados no citados por año y el porcentaje de artículos de revisión publicados por año.
La Tabla 1 muestra las cinco revistas que publican estudios sobre parásitos en playas, con su factor de impacto.
Se consideraron como criterios generales los estudios publicados entre 1984 y 2016 que describieran estudios de parásitos en playas. Como criterios específicos se definió seleccionar estudios que reportan la identificación de parásitos en playas y sus aplicaciones como indicadores de calidad.
Se excluyeron estudios no identificados como artículos en las revistas seleccionadas, por ejemplo: reseñas de libros, reseñas de capítulos de libros, editoriales o cartas al editor.
Factor de Impacto de revistas que publican estudios sobre parásitos en playas.
El análisis de contenido de los artículos permitió codificarlos y clasificarlos de acuerdo a los criterios previamente definidos, para encontrar las tendencias de investigación en parásitos en playas y sus aplicaciones como indicadores de calidad.
Tomando como criterios los países con investigaciones en el tema, el número de artículos científicos publicados y el desarrollo de innovaciones relacionadas con el tema, se identifica en la base de datos Scopus el creciente aumento en publicaciones indexadas relacionadas con la temática de estudio, registrándose un máximo de cinco (5) publicaciones en el año 2014, tres (3) en los años 2006, 2009, 2015 y 2017, y dos (2) en los años 2005, 2007 y 2008. La Figura 1 presenta la tendencia en publicaciones relacionadas con calidad ambiental sanitaria y parásitos en arena de playas en un lapso de 18 años, desde el 2000 hasta el 2018.
Las subáreas en las que se desarrollan con mayor frecuencia investigaciones relacionadas con calidad sanitaria ambiental en playas son: agricultura y ciencias biológicas, ingeniería ambiental, medicina e inmunología, enmarcadas principalmente en áreas del conocimiento de agricultura y ciencias biológicas e Ingeniería. La Figura 2 presenta la sub áreas en las que se desarrollan con mayor frecuencia este tipo de investigaciones. La sub área de agricultura y biología incluyen interacciones de parásitos con otros organismos en las playas, estudios microbiológicos y sanitarios de la arena, entre otras investigaciones.
Los países con mayor número de publicaciones relacionadas con el tema son: Estados Unidos y Nueva Zelanda. Importante resaltar que en Latino América estas investigaciones se han desarrollado especialmente en Brasil (6 publicaciones), como se presenta en la Figura 3. Lo anterior permite inferir que el estudio de parásitos en playas empieza a ser un tema importante para enfrentar los problemas de salud pública, particularmente en regiones tropicales y subtropicales de países en desarrollo.
Entre los autores con mayor número de publicaciones se destacan Poulin R. con (3) tres publicaciones, Ertem G., Choi K.S, Currey R.JC., Faulkes Z., con (2) dos publicaciones y Abdelzaher Z., Araujo J.M., entre otros. con (1) una publicación (Figura 4). Lo anterior indica que hay pocas publicaciones relacionadas con el tema de parásitos en arenas como indicador de calidad ambiental de playas, lo que constituye un nicho con mucha información para realizar trabajos de investigación.
La mayoría de documentos publicados son en el 91.2% artículos, reportados 31 artículos en una ventana de observación de 18 años, 5.9% review y 2.9% conferencias, como se presenta en la Figura 5. Se resalta como se ha dicho en este trabajo, que es un tema de investigación cuyo interés ha estado en aumento.
Figura 1.
Tendencia en publicaciones relacionadas con indicadores sanitarios de calidad ambiental en playas entre los años 2000 a 2018.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
Figura 2.
Subáreas en las que se desarrollan con mayor frecuencia investigaciones relacionadas con indicadores sanitarios (parásitos en arena de playa) de calidad ambiental en playas.
Figura 3.
Países con mayor número de publicaciones relacionadas con calidad ambiental en playas. Años 2000-2018.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
Figura 4.
Autores con mayor número de publicaciones acerca de indicadores sanitarios Calidad Sanitaria ambiental de playas.
Figura 5.
Tipos de publicaciones relacionadas con indicadores sanitarios en playas turísticas.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
De acuerdo a la revisión sistemática realizada, se infiere que los estudios relacionados con presencia de parásitos en arena de playas como indicadores de calidad sanitaria, han sido escasos. Los datos obtenidos de la consulta en la base de datos Scopus permiten observar que a pesar de los bajos niveles de publicaciones especializadas, es un tema de interés con tendencia promedio de 3, registrándose un máximo de cinco publicaciones en el año 2014. El país latinoamericano con mayor número de publicaciones es Brasil, con 6 documentos en una ventana de observación de 18 años.
En definitiva, la presencia de parásitos en playas se constituye en un nicho potencial para investigaciones futuras que permitan correlacionar su existencia con la calidad sanitaria de la playa e identificar el riesgo que supone para los usuarios. El campo de trabajo está en pleno crecimiento y América Latina puede jugar un papel predominante por la cantidad y calidad de sus playas.
Estudios relevantes sobre parásitos en playas en diferentes países de Latinoamérica.
Los autores agradecen y reconocen el trabajo de las instituciones e investigadores que forman parte del proyecto ICAPTU, especialmente a la Fundación Universitaria Tecnológico Comfenalco por ser la institución que ayudó a impulsar la investigación, además de brindar sus instalaciones y continuo acompañamiento en el proceso de la realización de este artículo. Cabe recalcar a los estudiantes que apoyan las actividades diarias de investigación en Cartagena de Indias.
gmanjarrez@tecnologicocomfenalco.edu.co
Factor de Impacto de revistas que publican estudios sobre parásitos en playas.
Figura 1.
Tendencia en publicaciones relacionadas con indicadores sanitarios de calidad ambiental en playas entre los años 2000 a 2018.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
Figura 2.
Subáreas en las que se desarrollan con mayor frecuencia investigaciones relacionadas con indicadores sanitarios (parásitos en arena de playa) de calidad ambiental en playas.
Figura 3.
Países con mayor número de publicaciones relacionadas con calidad ambiental en playas. Años 2000-2018.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
Figura 4.
Autores con mayor número de publicaciones acerca de indicadores sanitarios Calidad Sanitaria ambiental de playas.
Figura 5.
Tipos de publicaciones relacionadas con indicadores sanitarios en playas turísticas.
Los autores a partir de www.elsevier.com.
Estudios relevantes sobre parásitos en playas en diferentes países de Latinoamérica.
