ALTERACIONES DE LA LECTURA EN UN CASO DE AFASIA PRIMARIA PROGRESIVA NO FLUENTE

Impaired reading in a case of non-fluent variant of primary progressive aphasia

Alterações de leitura em um caso de afasia primária progressiva não fluente

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La afasia primaria progresiva (APP), originalmente descrita como lentamente progresiva (slowlyprogressive aphasia; Mesulam, 1982) es el síndrome caracterizado por el deterioro progresivo en las habilidades del lenguaje que no se acompaña de otros déficits cognitivos o conductuales (Mesulam, 1987). Las primeras descripciones de la APP señalaban que en los estudios de tomografía o resonancia magnética no se observaban lesiones en el cerebro (Mesulam, 1982, 1987). Sin embargo, el progreso en la caracterización clínica y el empleo de tecnologías de imagen más sofisticadas, como el SPECT, la tomografía por emisión de positrones y la resonancia magnética funcional, demostraron que los pacientes pueden presentar atrofia o hipometabolismo en el hemisferio dominante para el lenguaje (Grossman et al., 1996; Josephs et al., 2006; Leyton et al., 2011; Rosen et al., 2002).

Según criterios diagnósticos internacionales existen tres tipos de APP: la semántica, la logopénica y la no fluente o agramatical (Gorno-Tempini et al., 2011; Mesulam, 2001). La variante semántica está caracterizada por trastornos en la denominación, en la comprensión del léxico y dislexia superficial; en etapas tardías puede comprometerse el conocimiento semántico de palabras de baja frecuencia y se asocia con atrofia o hipometabolismo de la parte anterior del lóbulo temporal (Hodges, Patterson, Oxbury, & Funnell, 1992; Woollams & Patterson, 2012; Woollams, Ralph, Plaut, & Patterson, 2007). En la APP logopénica se presentan trastornos en la recuperación léxica, en la repetición de frases y errores fonológicos como resultado de la disfunción del lóbulo parietal o de áreas perisilvianas posteriores. Por último, la APP no fluente se caracteriza por la falta de fluidez que puede acompañarse de apraxia, agramatismo y dificultades para la comprensión de oraciones sintácticamente complejas; en esta variante se observa degeneración en el lóbulo frontal y la ínsula (Gorno-Tempini et al., 2011; Nestor et al., 2003).

Resultados en algunas investigaciones de casos con APP han mostrado alteraciones en la lectura en estos pacientes. Dentro de los descubrimientos más importantes se encuentran que la APP de tipo semántica aparece concomitantemente con trastornos en la lectura oral de palabras de ortografía irregular, es decir, dislexia de superficie (Chiacchio, Grossi, Stanzione, & Trojano, 1993; Woollams, Hoffman, Roberts, Lambon Ralph, & Patterson, 2014; Woollams et al., 2007), este hecho ha motivado la inclusión de la dislexia de superficie como un criterio diagnóstico de esta variante de la APP (Gorno-Tempini et al., 2011). Por otro lado, los pacientes con APP logopénica exhiben una marcada dificultad para la lectura de no-palabras, es decir, dislexia fonológica (Brambati, Ogar, Neuhaus, Miller, & Gorno-Tempini, 2009; Rohrer, Rossor, & Warren, 2010).

Hace una década los estudios sobre los trastornos de lectura en APP no fluente eran prácticamente inexistentes (Brambati et al., 2009). Algunos estudios de caso (Snowden, Kindell, Thompson, Richardson, & Neary, 2012; Zhou et al., 2013) y comparaciones de grupos de pacientes con las tres variantes de APP (Henry, Beeson, Alexander, & Rapcsak, 2012; Matías-Guiu et al., 2017; Rohrer et al., 2010; Woollams & Patterson, 2012) comenzaron a indicar que la dislexia es un elemento presente en los pacientes con APP no fluente (Rohrer et al., 2010; Woollams & Patterson, 2012).

Los pacientes con APP no fluente han sido diagnosticados en su mayoría con dislexia fonológica (Henry et al., 2012; Matías-Guiu et al., 2017; Rohrer et al., 2010; Woollams & Patterson, 2012) aunque algunos casos reportan también dislexia superficial (Watt, Jokel, & Behrmann, 1997) y dislexia profunda (Snowden et al., 2012). Woollams y Patterson (2012) estudiaron a un grupo de 16 pacientes con APP no fluente. Sus pacientes presentaron dislexia de superficie para palabras de baja frecuencia y dislexia fonológica. Adicionalmente, los puntajes en la denominación predijeron la severidad de los trastornos para la lectura oral. Estos autores proponen el uso de los modelos conexionistas (e.g., Seidenberg & McClelland, 1989) para explicar las dificultades en la lectura oral y en la expresión del lenguaje y concluyen que ambos trastornos comparten una misma causa: el deterioro progresivo en el procesamiento fonológico.

Los estudios citados se han centrado en la caracterización de la lectura oral de la APP no fluente (Snowden et al., 2012; Watt et al., 1997), ya sea para compararlos con otras variantes de APP (Caramazza & Badecker, 1989; Matías-Guiu et al., 2017; Rohrer et al., 2010; Woollams & Patterson, 2012) o bien para estudiar la relación entre lectura oral y otras tareas de la expresión del lenguaje como la denominación (Woollams & Patterson, 2012). Sin embargo, no se concluye si los trastornos en la lectura afectan de igual manera a la lectura oral y a la comprensión de la lectura de palabras.

La literatura también ha concluido que estos pacientes conservan relativamente la capacidad de realizar tareas de comprensión auditiva de palabras (Brambati et al., 2009; Carthery-Goulart, Knibb, Patterson, & Hodges, 2011; Croot, Patterson, & Hodges, 1998; Henry et al., 2012; Hodges & Patterson, 1996), pero la relación entre la comprensión de la lectura y la comprensión auditiva no ha sido suficientemente explorada. Por otro lado, la ejecución en diferentes etapas en el input en la lectura, como el reconocimiento visual de palabras y la comprensión, tampoco han sido comparadas.

En este estudio se buscó ampliar el conocimiento sobre la lectura en un caso de APP no fluente con especial interés en los procesos de comprensión en el nivel léxico. Mediante tres experimentos se evalúo tanto el reconocimiento visual de palabras como la comprensión visual y auditiva del paciente. Adicionalmente, se evaluó la eficiencia en la lectura y se controlaron los estímulos para poder evaluar las interacciones de las representaciones ortográficas y semánticas. La metodología permitió realizar la interpretación de los trastornos del paciente dentro del marco teórico de los modelos conexionistas.

Descripción del caso

SHL era un hombre diestro de 65 años, monolingüe, hablante nativo del español, con alta escolaridad (16 años) y que trabajaba como profesor de pedagogía en nivel licenciatura. En 2014 sus alumnos notaron dificultades en su lenguaje consistentes en ritmo lento de las emisiones y problemas en la recuperación del léxico. Según el reporte del familiar estas alteraciones han aumentado con el paso del tiempo limitando su fluidez progresivamente. Tanto SHL como su familiar negaron signos neurológicos súbitos asociados al inicio de su sintomatología. Debido a sus problemas en el lenguaje SHL abandonó las clases, pero continuó trabajando en la universidad, principalmente organizando actividades culturales. SHL vivía solo y siempre asistía a las evaluaciones puntualmente. Nunca fueron reportadas quejas subjetivas de pérdida de la memoria o trastornos conductuales por el paciente ni por sus familiares. SHL ingresó al Hospital General de México “Dr. Eduardo Liceaga” en noviembre de 2016 para verificar su evolución neurológica y sus problemas lenguaje. La Figura 1 muestra su estudio de imagen en donde se observa atrofia en el hemisferio izquierdo, de mayor intensidad en el lóbulo frontal y la ínsula.

Figura 1
Estudio de imagen del paciente SHL. Se observa atrofia de predominio en el lóbulo frontal e ínsula del hemisferio izquierdo

Evaluación de las funciones del lenguaje. SHL fue remitido al servicio de Neurolingüística donde su lenguaje fue valorado clínicamente mediante la aplicación del Test de Afasias de Western, versión en español (Kertesz, Pascual-Leone, & Pascual-Leone, 1990) y el Test de denominación de Boston (Kaplan, Goodglass, & Weintraub, 1983) (los resultados se encuentran en la Tabla 1). Su lenguaje fue no fluido, consistente en frases cortas con mala estructuración sintáctica, con predominio de palabras de clase abierta y mala conjugación de verbos. Logró repetir fonemas, palabras cortas y frases comunes. En la prueba de denominación de Boston obtuvo 61.67% de aciertos y mejoró con claves fonológicas (18.33% de aciertos con claves). Utilizó circunloquios o gestos cuando no pudo recuperar las palabras. Comprendió léxico y logró realizar adecuadamente órdenes simples, pero fue incapaz de realizar órdenes sintácticamente complejas. Tanto la exploración clínica como los resultados del Test de Western indicaron que SHL es un paciente con afasia de Broca.

Tabla 1
Resultados de SHL en las pruebas del lenguaje

Conclusión del caso. Reportes previos muestran que los pacientes con APP no fluente presentan atrofia en la región inferior del lóbulo frontal y en la parte anterior de la ínsula (Gorno-Tempini et al., 2011; Gorno-Tempini et al., 2004; Mesulam, Wieneke, Thompson, Rogalski, & Weintraub, 2012; Nestor et al., 2003; Schroeter, Raczka, Neumann, & Yves von Cramon, 2007), lo que coincide con los cambios observados en el estudio de imagen de SHL. La aparición progresiva y no súbita de los trastornos del lenguaje reportada en el interrogatorio y las características clínicas del lenguaje de SHL, consistentes principalmente en falta de fluidez y trastornos en la sintaxis tanto para la comprensión como para la expresión, concuerdan con los criterios de diagnóstico de APP en su variante no fluente (Gorno-Tempini et al., 2011).

Los resultados de las pruebas aplicadas a SHL fueron comparados con los de un grupo control de cinco hombres de lateralidad diestra emparejados con el paciente según edad (M=64.4 años, DE=1.67; t-modificada=.328; p=.380) y escolaridad (M=15.6 años, DE=.894; t-modificada=.408; p=.352). SHL y los participantes del grupo control firmaron el consentimiento informado para participar en el estudio según los lineamientos de la Declaración de Helsinki (World Medical Association, 2013). Para comparar los resultados de las pruebas aplicadas a SHL y al grupo control se utilizó la prueba t de Student modificada de Crawford y Howell (Crawford & Garthwaite, 2002; Crawford & Howell, 1998). La evaluación de los efectos de las variables de categoría gramatical, tiempo y frecuencia se realizaron con la prueba chi cuadradada.

Corpus. El corpus consistió en 120 palabras de dos sílabas (5-6 letras) que fueron utilizadas en los tres experimentos. Se manipuló ortogonalmente la categoría gramatical (sustantivos, verbos) y la frecuencia de ocurrencia de las palabras (alta: M=60.43, rango=377.79-28.69; baja: M=2.49, rango= 5.53-0.40) (valores extraidos de Silva-Pereyra, Rodríguez-Camacho, Prieto-Corona, & Aubert, 2014) obteniendo cuatro categorías de 30 palabras cada una. Se controlaron los efectos de la estructura morfológica (Rueckl, 2010) y de la edad de adquisición de las palabras (Bastiaanse, Wieling, & Wolthuis, 2016; Brysbaert & Ellis, 2015; Nickels & Howard, 1995; Rochford & Williams, 1962). Se utilizaron palabras sin morfología flexiva (i.e., sustantivos en singular y verbos en infinitivo) y la edad de adquisición (valores tomados de Alonso, Fernandez, & Díez, 2014) en las cuatro categorías de palabras (sustantivos de alta frecuencia, sustantivos de baja frecuencia, verbos de alta frecuencia, verbos de baja frecuencia) fue similar F(3,116)=.792, p=.501.

Reconocimiento visual de palabras

La decisión léxica se utiliza para estudiar la naturaleza del reconocimiento visual o auditivo de las palabras (Forster, 1976). La evidencia que prueba la existencia de un almacén de representaciones léxicas independientes del sistema semántico proviene de experimentos de decisión léxica tanto en personas normales (Forster & Chambers, 1973) como en pacientes con lesiones cerebrales, estos últimos exitosos en la realización de tareas de decisión léxica pero incapaces en la comprensión de palabras (Franklin, 1989). La eficiencia en la lectura fue evaluada mediante el control de tiempo de exposición de los estímulos. Para un lector promedio con un proceso de lectura eficiente 100 ms es tiempo suficiente para iniciar el procesamiento léxico de una palabra (Sereno, Rayner, & Posner, 1998). En este estudio se utilizaron dos condiciones de tiempo: 100 ms y tiempo ilimitado (> 1000 ms).

Procedimiento. Los estímulos fueron las 120 palabras del corpus, 120 pseudopalabras y 120 no-palabras. Las pseudopalabras fueron pseudosustantivos y pseudoverbos (Shapiro et al., 2005; Shapiro & Caramazza, 2003a) creadas cambiando una letra de las palabras reales del corpus sin afectar las terminaciones de palabra (e.g., sustantivo: bolsa - pseudosustantivo: bilsa; verbo: comer - pseudoverbo: lomer). Las no-palabras se crearon combinando cadenas de dos sílabas, respetando las reglas del español y la estructura de las palabras, por ejemplo, para la palabra bolsacon estructura CVC-CV se creó la no-palabra dusfe. Los estímulos fueron pseudoaleatorizados en tres bloques para controlar fuentes de invalidación interna de maduración e historia (Babbie, 2009; Campbell & Stanley, 1963; Christensen, 2007). Cada bloque contenía 120 reactivos: 40 palabras, 40 pseudopalabras y 40 no-palabras. Los estímulos se presentaron al centro del monitor de una computadora de 14” después de la aparición de un punto de fijación (200 ms). Se solicitó al paciente decir “SÍ” si el estímulo era una palabra real. El corpus fue presentado en dos ocasiones, a 100 ms y durante tiempo ilimitado (> 1000 ms).

Resultados. La tabla 2 muestra los resultados de SHL y del grupo control. En los participantes sanos no se observó efecto de las variables manipuladas. En total SHL tuvo peor ejecución que el grupo control tanto a 100 ms (t-modificada = -47.661, p < .001) como a > 1000 ms (t-modificada = -85.607, p < .001). Sin embargo, en los sustantivos su ejecución fue considerablemente buena, obteniendo 100% de aciertos en sustantivos de alta frecuencia en > 1000 ms. En la ejecución total, SHL no mostró efecto del tiempo de exposición (χ2 = 2.088, p = .148) pero sí presentó diferencias con respecto al tipo de estímulo (χ2 = 98.662, p < .001) consistentes en mejor puntaje en palabras (90.8%), seguido por no-palabras (79.2%) y pseudopalabras, en las que obtuvo un porcentaje cercano al azar (52.18%). Las variables de frecuencia (χ2 = 4.227, p = .040) y categoría gramatical (χ2 = 6.988, p = .008) únicamente mostraron un efecto en palabras cuando se presentaron a 100 ms, además de observarse interacciones entre estas dos variables a 100 ms. Mientras que SHL presentó puntajes iguales en los sustantivos de alta y baja frecuencia (96.7% para ambos), en verbos de alta frecuencia (93.3%) y baja frecuencia (70.0%) se encontraron diferencias (χ2 = 5.455, p = .020).

Tabla 2
Decisión léxica. Número y porcentaje de respuestas correctas de SHL y media (DE) para el grupo control

Diferencia entre SHL y los controles (t-modificada): **p<.001.

Comprensión de palabras a través de la lectura

Procedimiento. Se utilizaron las 120 palabras del corpus y cuatro imágenes como opciones de respuesta, las cuales correspondían a: 1) la imagen correcta, 2) un vecino ortográfico, 3) una palabra con relación semántica y 4) un distractor.

Como se muestra en la Figura 2, cada ensayo inició con un punto de fijación (200 ms) seguido de una palabra en letras minúsculas (100 ms). Posteriormente aparecieron las cuatro imágenes por tiempo ilimitado. SHL debía señalar la imagen correcta. La tarea se presentó con un tiempo de exposición de la palabra de 100 ms y > 1000 ms. Se realizó el registro de los aciertos y del tipo de errores.

Figura 2
Ejemplo de un reactivo de la tarea comprensión de lectura

Resultados. La tabla 3 muestra que SHL puntuó peor que el grupo control tanto a 100 ms (t-modificada = -24.718, p < .001) como a > 1000 ms (t-modificada = -114.108, p < .001). En el total de aciertos, SHL presentó efecto del tiempo (χ2 = 10.980, p = .001). Sin embargo, los efectos de las variables controladas fueron diferentes en las dos condiciones de tiempo. A 100 ms, SHL comprendió mejor los sustantivos (78.3%) que los verbos (61.7%) (χ2 = 3.968, p = .046) sin efecto de la frecuencia (χ2 = .159, p = .690). Mientras que en la condición de > 1000 ms ningún efecto de frecuencia ni categoría gramatical fue significativo. El patrón de errores también cambió con respecto al tiempo. A 100 ms la cantidad de errores ortográficos y semánticos es similar (13.3% vs 15.0%), no así para la condición de > 1000 ms en la cual la cantidad de errores semánticos disminuye (3.33%).

Tabla 3
Emparejamiento de palabras. Aciertos y tipos de errores de SHL y media (DE) de aciertos para el grupo control

Diferencia entre SHL y los controles (t-modificada): **p<.001.

Diferencia entre 100ms y >1000ms en SHL: *χ2= 10.980, p = .001

Comprensión auditiva

Procedimiento. Este experimento consistió en una tarea de emparejamiento de palabras con imágenes: las palabras fueron leídas a SHL en voz alta para su procesamiento auditivo. Se utilizaron las 120 palabras del corpus y las imágenes de las opciones de respuesta de la tarea de comprensión de palabras a través de la lectura. En cada ensayo se presentó una palabra leída en voz alta y las cuatro imágenes por tiempo ilimitado. SHL debía señalar la imagen correcta. Se realizó el registro de los aciertos y el tipo de errores.

Resultados. La tabla 4 muestra que SHL logró un puntaje alto (94.2%) en la comprensión auditiva sin efectos de frecuencia (χ2 = .152, p = .697) ni de categoría gramatical (χ2= .152, p=.697). La comparación de la ejecución entre la comprensión visual y auditiva mostró una disociación entre lectura a 100 ms (70.0%) y comprensión auditiva (94.2%) (χ2 = 23.827, p < .001). Sin embargo, al ofrecer tiempo ilimitado en la lectura (> 1000 ms = 87.5%), SHL obtiene puntajes similares en ambas tareas (χ2 = 3.203, p = .074).

Tabla 4
Número y porcentaje de respuestas correctas de SHL para la comprensión aditiva y el emparejamiento de palabras. Media (DE) de aciertos para el grupo control en la comprensión auditiva

A través de este estudio de caso se buscó profundizar el conocimiento sobre los trastornos en la lectura en APP no fluente. Los resultados mostraron que SHL presenta trastornos en la comprensión de palabras a través de la lectura y que tales trastornos están directamente relacionados con el tiempo de exposición de los estímulos. A continuación se ofrece una interpretación de los trastornos del paciente dentro del marco teórico de los modelos conexionistas para la lectura.

Modelos conexionistas y el caso de SHL. Los modelos conexionistas suponen que la lectura se realiza mediante la interacción de unidades semánticas, ortográficas y fonológicas (Seidenberg & McClelland, 1989; Woollams et al., 2014). En el nivel ortográfico, el modelo de proesamiento distribuido en paralelo, propone la existencia de tres niveles: rasgos, letras y palabras (McClelland & Rumelhart, 1981). Los modelos conexionistas permiten suponer que en el nivel semántico también existe activación e inhibición de entidades semánticas multimodales y que tales entidades se encuentran organizadas con base en los rasgos semánticos que comparten (Dell, Schwartz, Martin, Saffran, & Gagnon, 1997).

Existen justificaciones teóricas y empíricas para asegurar que los trastornos de SHL no corresponden al nivel de rasgos o de letras. Los trastornos en estos niveles dan como resultado alexia pura, síndrome que se presenta por lesiones en el lóbulo occipital del hemisferio izquierdo (Cohen, 2003; Damasio & Damasio, 1986; Dejerine, 1892). Sin embargo, tanto la exploración clínica como el estudio de imagen realizado en SHL apuntan a una lesión en el lóbulo frontal. Por otro lado, si se tratara de alexia pura el tiempo de exposición afectaría de manera similar a todos los tipos de estímulos (palabras, pseudopalabras y no-palabras), pero en el caso de SHL el efecto del tiempo se observa principalmente en palabras.

Si los trastornos fueran resultado de la pérdida de las representaciones ortográficas de las palabras, SHL no lograría realizar la tarea de decisión léxica y emparejar palabras en ninguna de las condiciones de tiempo. Sin embargo, si se otorga tiempo suficiente para la tarea, SHL puede comprender a través de la lectura con una relativamente buena tasa de éxito. Existe la posibilidad de que SHL estuviera resolviendo la tarea mediante un proceso fonológico pero los efectos top-down que se presentan en la decisión léxica (i.e., falsos positivos en pseudopalabras) apuntalan a que las representaciones de las palabras se mantienen. Por último, SHL no presenta trastornos en la comprensión auditiva de ningún tipo de palabras y conserva la capacidad para comprender palabras a través de la lectura en la condición de > 1000 ms, lo que sugiere que los trastornos en la lectura no son resultado de deterioro en las representaciones léxico-semánticas multimodales (Hillis et al., 2006; Thompson, Lukic, King, Mesulam, & Weintraub, 2012).

Si bien el procesamiento en paralelo de SHL no está deteriorado como sucede en los pacientes con lectura letra a letra, cabe la posibilidad de que se presenten trastornos en la eficiencia o velocidad con la que se realiza el procesamiento. La hipótesis de ralentización en el acceso a las representaciones léxicas (en este caso ortográficas) ha sido previamente documentada. Estudios de priming en tareas de decisión léxica en pacientes con afasia de Broca (Love, Swinney, Walenski, & Zurif, 2008; Prather, Zurif, Love, & Brownell, 1997; Prather, Shapiro, Zurif, & Swinney, 1991) sugieren que la lentitud en el acceso es una característica que se presenta en pacientes con lesiones frontales. En el caso de SHL la lentitud en el acceso al léxico es mayor en los verbos.