Introducción

Las algas verdes cenocíticas del Orden Bryopsidales son uno de los principales productores primarios en ambientes marinos tropicales, también son el alimento y refugio de diversos organismos y contribuyen a la formación del sustrato arenoso en los arrecifes coralinos, lagunas costeras, manglares y praderas de pastos marinos (Hillis-Colinvaux, 1980; Littler et al., 2004; Bedinger et al., 2013). A pesar de su importancia ecológica se sabe poco sobre los aspectos reproductivos de sus especies, particularmente de las que se desarrollan en el Atlántico Tropical Occidental (Clifton y Clifton, 1999; Tussenbroek et al., 2006; Clifton, 2013).

Los procesos de reproducción son más conocidos en las especies de Halimeda J.V. Lamouroux que en las de Avrainvillea Decaisne; diversos estudios en laboratorio y campo han demostrado que las primeras presentan un ciclo de vida monogenético diplobionte. En este ciclo el talo erguido diploide desarrolla prolongaciones de los sifones llamados gametóforos, quienes a su vez sostienen a los gametangios a partir de los cuales son liberados gametos biflagelados haploides al medio; tras la fertilización generan un cigoto diploide que formará un nuevo talo diploide (Hillis-Colinvaux et al., 1965; Lee, 2008; Mayakun et al., 2012). La actividad reproductiva tiene una duración de 5 a 20 minutos durante la madrugada y posteriormente el talo muere. Este tipo de reproducción se conoce como holocárpica. (Clifton, 1997, 2008, 2013; Clifton y Clifton, 1999).

En contra parte, la presencia de estructuras reproductoras en el género Avrainvillea resulta un hecho poco documentado en la literatura. La propagación vegetativa es más común y constante a lo largo del año (Olsen-Stojkovich, 1985). Algunas observaciones sugieren una reproducción holocárpica con un ciclo reproductivo similar a los géneros Udotea J.V. Lamouroux y Halimeda (Young, 1977; Olsen-Stojkovich, 1985). Sin embargo, diversos autores refieren la presencia de esporangios en la porción terminal del sifón de la lámina de Avrainvillea (Howe, 1907; Kusel, 1972; Cabrera, 2010; Cabrera et al., 2012), mientras que otros autores registran gametangios terminales o laterales en los sifones de la lámina (Young, 1977; Olsen-Stojkovich, 1985; Verlaque et al., 2017). El ciclo de vida de este género no ha sido verificado experimentalmente para corroborar la naturaleza de las estructuras de reproducción en Avrainvillea (Verlaque et al., 2017).

Por lo mencionado anteriormente, el presente trabajo tiene como objetivo describir e ilustrar las estructuras reproductoras de Avrainvillea digitata D.S. Littler & M.M. Littler, A. nigricans f. floridana D.S. Littler & M.M. Littler y Halimeda incrassata (J. Ellis) J.V. Lamouroux del Caribe mexicano.

Materiales y Métodos

Área de estudio

Los especímenes fértiles fueron recolectados de cuatro localidades en la Reserva de la Biosfera de Sian Ka´an, Quintana Roo, México; durante junio 2010, diciembre 2011, y abril y agosto 2012 (Fig. 1). Las características y coordenadas geográficas de cada localidad se presentan en el Cuadro 1.

Figura 1:
Ubicación de las localidades de muestreo de tres especies del Orden Bryopsidales en Quintana Roo, México.

Cuadro 1:
Características y coordenadas geográficas de las localidades de recolecta de tres especies del Orden Bryopsidales en Quintana Roo, México.

Localidad	Características	Coordenadas geográficas
1. Punta Pelícanos	Playa con una pendiente suave y protegida del oleaje, posee un fondo rocoso calcáreo y algunas áreas arenosas asociadas a pastos marinos.	19°59'38"N, 87°27'55"O
2. Hualapich	Playa con una pendiente suave y expuesta al oleaje, el fondo es arenoso con rocas calcáreas de diferentes dimensiones.	19°53'20"N, 87°25'50"O
3. Cayo Valencia	Zona con un fondo arenoso cubierto por praderas de pastos marinos y protegido del oleaje.	19°42'19"N, 87°25'56"O
4. Hualastok	Playa con pendiente suave, el fondo es arenoso asociado a pastos marinos, protegida del oleaje por una punta arenosa que se extiende hacia el sur de la playa.	19°37'28"N,87°25'41"O

Trabajo de campo y laboratorio

Fueron recolectados, a mano y con ayuda de espátulas y navajas de campo, talos fértiles de los géneros Avrainvillea y Halimeda, a una profundidad de 0.5 y 1 m mediante buceo libre. Las muestras se etiquetaron y se fijaron en una solución de formaldehido al 4% en agua de mar.

Para el análisis de las estructuras reproductivas se elaboraron preparaciones semipermanentes. Para Avrainvillea se desprendieron, con ayuda de una pinza de punta fina, fragmentos del margen de la lámina con sifones que poseían las estructuras de interés. Después estos fragmentos fueron teñidos con verde luz al 1% y montados en miel Karo^® con un poco de fenol para evitar el desarrollo de hongos. En el caso de Halimeda fueron descalcificados con ácido nítrico a 0.6 N varios segmentos del talo a los que posteriormente se les realizaron cortes transversales con una navaja de doble filo. Los cortes fueron teñidos con verde luz al 1% y montados en miel Karo^® con fenol.

Las observaciones de las estructuras se realizaron con ayuda de un microscopio estereoscópico y óptico (Carl Zeiss, Axiolab, Jena, Alemania). Se tomaron fotografías con una cámara digital (Sony MPEGMOVIEVX, Tokio, Japón), acoplada a un microscopio óptico (Olympus, CX31, Manila, Filipinas).

Las imágenes fueron editadas con el software GIMP ver. 2.8 (GIMP, 2012). Los ejemplares se determinaron taxonómicamente con los trabajos de Hillis-Colinvaux (1980), y Littler y Littler (1992, 2000). El estatus taxonómico y arreglo sistemático se verificó con Wynne (2017) y Guiry y Guiry (2018).

La forma y tamaño de las estructuras reproductivas fueron descritas de acuerdo con Howe (1907), Kusel (1972), Hillis-Colinvaux (1980), Littler y Littler (1992), Graham y Wilcox (2000), Cabrera (2010), Cabrera et al. (2012) y Mayakun et al. (2012).

Resultados

Avrainvillea digitata D.S. Littler & Littler, Phycologia 31: 379, fig. 3. 1992.

TIPO: BAHAMAS. Abraham Bay, 8.XII.1907, M. Howe 5436 (US!).

Talo erguido, no calcificado, gregario, color verde oscuro a pardo, 10.5-12.3 cm de alto, adherido al sustrato por una masa rizoidal, estipe no diferenciado; lámina con proyecciones digitiformes, consistencia esponjosa (Fig. 2A); sifones ligeramente moniliformes, 40-50 μm de diámetro, ramificados dicotómicamente, ápices redondeados (Figs. 2B, C); un esporangióforo en cada dicotomía de los sifones conectado por una prolongación del sifón; estructuras reproductivas, esporangios, sobresaliendo del margen del talo, presentes en su porción apical (Fig. 2D); esporangios claviformes, 300-350 μm de largo, 120-240 μm de diámetro; contenido celular concentrado en la parte basal de la estructura (Figs. 2E-J).

Figura 2:
Avrainvillea digitata D.S. Littler & M.M. Littler. A. aspecto general del talo (mr: masa rizoidal); B. sifones moniliformes; C. detalle del ápice del sifón; D. esporangios sobresaliendo del margen del talo; E. sifones con esporangios; F, G, H, I, J. detalle del sifón moniliforme (fm), esporangióforo (ef) y esporangio (e).

Material examinado: MÉXICO. Quintana Roo, municipio Felipe Carillo Puerto, Hualapich, Reserva de la Biosfera Sian Ka´an, rocoso, 1 m de profundidad, 18.IV.2012, J. A. Acosta Calderón et al. 20763 (ENCB).

Avrainvillea nigricans Decaisne f. floridana D.S. Littler & M.M. Littler, Phycologia 31: 402, fig. 16. 1992.

TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. Florida, Content Keys, Monroe Country, 2 m depth, 15.XII.1987, D. Littler y M. Littler 19442 (US!).

Talo erguido, no calcificado, solitario, color marrón, 7 cm de alto, sin masa rizoidal; estipe corto; lámina ovalada, consistencia esponjosa, (Fig. 3A); sifones de la lámina profundamente moniliformes, 30-45 μm de diámetro, ramificados dicotómicamente, un esporangio en cada ápice (Figs. 3B, C, D); esporangios surgiendo directamente del ápice del sifón, elipsoidales a elongados, 240-270 μm de largo, 80-100 μm de diámetro mayor (en la parte más ancha), 40-70 μm de diámetro menor (en las porciones adelgazadas); contenido celular concentrado en la parte basal de la estructura (Figs. 3E, F).

Figura 3:
Avrainvillea nigricans f. floridana D.S. Littler & M.M. Littler. A. morfología del talo; B, C, D. sifones constrictos con esporangios (e); E. detalle del esporangio (e) con una porción menos ancha (dr) en el ápice y una más ancha (dm); F. disposición del contenido celular (cc) en el esporangio (e).

Material examinado: MÉXICO. Quintana Roo, municipio Felipe Carillo Puerto, Punta Pelicanos, Reserva de la Biosfera Sian Ka´an, rocoso, 0.5 m de profundidad, 19.XII.2011, J. A. Acosta Calderón et al. 20830 (ENCB).

Halimeda incrassata (J. Ellis) J.V. Lamouroux, Histoire des polypiers coralligènes flexibles, vulgairement nommés zoophytes: 307. 1816.

≡ Corallina incrassata J. Ellis, Philosophical Transactions (Royal Society of London) 57: 408, pl. XVII(17): figs. 20-27. 1768. TIPO: ANTILLAS. Sin localidad, sin fecha, sin colector (tipo perdido, lectotipo: se designaron las ilustraciones de Ellis publicadas en 1767, reproducidas en Hillis-Colinvaux (1980: p. 20) (Verbruggen et al., 2006).

= Corallina tridens J. Ellis & Solander, Nat. Hist. Zoophytes 109, pl. 20: fig. a. 1786.

= Corallina crassa Esper, Pflanzenthiere, Corallina Taf. II. 1789.

= Halimeda tridens (J. Ellis & Solander) J.V. Lamouroux, Hist. Polyp. 308. 1812.

= Halimeda brevicaulis Kützing, Tab. Phyc. 8: 11, pl. 25, fig. II. 1858.

= Halimeda incrassata f. lamourouxii J. Agardh, Alg. Syst. 23(2): 86. 1887.

= Halimeda incrassata f. ovata J. Agardh, Alg. Syst. 23(2): 86. 1887.

= Halimeda incrassata f. tridentata Duchassaing ex J. Agardh, Alg. Syst. 5: 86. 1887.

= Halimeda incrassata f. rotunda Barton, Siboga-Exped. Monogr. 60: 28, pl. IV: fig. 45. 1901.

= Halimeda incrassata f. tripartita E.S. Barton, Siboga-Exped. Monogr. 60: 27, pl. IV: fig. 43. 1901.

= Halimeda incrassata f. gracilis Børgesen, Dansk Botanisk Arkiv 1(4): 1-160. 1913.

= Halimeda tridens f. typica W.R. Taylor, nom. inval., Publications of the Carnegie Institution of Washington 379: 219. 1928.

Talo erguido, segmentos calcificados de formas variadas, color blanquecino, 11.5-13.5 cm de alto, adherido al sustrato por una masa rizoidal robusta; segmentos basales flabelados, cilíndricos trilobulados en la parte apical, algunos de cuatro lóbulos (Fig. 4A), segmentos cilíndricos surgiendo, agregados gametangiales sobresaliendo del margen de los segmentos (Fig. 4B); utrículos primarios 2-4, oblongos, 95-110 μm de largo, 35-45 μm de diámetro, los secundarios ovalados, 85-110 µm de largo, 40-45 μm de diámetro, los terciarios oblongos a ovalados, 110-130 μm de largo, 70-100 μm de diámetro (Fig. 4C); gametóforo surgiendo del utrículo terciario, 600-1500 μm de largo, 48-60 μm de diámetro en la región basal, 75-90 μm de diámetro en la superior (Figs. 4D, E); gametóforo con 8-10 gametangios piriformes, 280-330 μm de largo, 180-330 μm de diámetro (Figs. 4F, G).

Figura 4:
Halimeda incrassata (J. Ellis) J.V. Lamouroux. A. aspecto general del talo (mr: masa rizoidal, sb: segmentos basales); B. segmentos apicales (sa) y agregados gametangiales (flecha); C. detalle de los utrículos; D. utrículos primarios (up), secundarios (us) y gametóforo (gt); E. gametóforo (gt) con agregados gametangiales (ag); F. agregados gametangiales (ag); G. gametangios piriformes (g).

Material examinado: MÉXICO. Quintana Roo, municipio Felipe Carrillo Puerto, Hualastok, Reserva de la Biosfera Sian Ka´an, arenoso asociado a praderas de Thalassia testudinum K.D. Koenig, 1.5 m de profundidad, 21.VI.2010, L. E. Mateo Cid et al. 20453 (ENCB); Cayo Valencia, Reserva de la Biosfera Sian Ka´an, arenoso asociado a praderas de Thalassia testudinum, 1 m de profundidad, 17.VIII.2012, J. A. Acosta Calderón et al. 21587 (ENCB).

Discusión

Las algas del grupo Bryopsidales se reproducen de forma asexual y sexual. De manera asexual por prolongación de los rizoides en el sustrato, por fragmentación y por la formación de esporas, y por la vía sexual mediante la formación de gametos en estructuras especializadas denominadas gametangios (Hillis-Colinvaux, 1980; Vroom et al., 2003; Clifton, 2008). Ambos tipos de reproducción tienen un papel importante en la dinámica de las poblaciones tropicales; a pesar de esto el conocimiento sobre la fenología, estacionalidad y los factores que modulan estos procesos en las algas Bryopsidales permanecen poco documentados (Tussenbroek et al., 2006; Clifton, 2013).

Al respecto, se considera que los cambios en la temperatura del agua de mar son el agente que desencadena el inicio de la reproducción sexual (Clifton, 1997, 2008; Tussenbroek et al., 2006). En este sentido, se han desarrollado algunos estudios en los que se abordan los patrones reproductivos, en una escala temporal, en poblaciones de Halimeda incrassata en algunas zonas del Caribe (Clifton, 1997, 2008; Tussenbroek et al., 2006). En Panamá, la presencia sincrónica de talos fértiles y la liberación de gametos de Halimeda incrassata se ha relacionado con el incremento de la temperatura del agua durante el periodo de marzo a julio (Clifton, 1997).

En Florida, la actividad reproductiva de H. incrassata se ha observado durante el mes de septiembre (Clifton, 2008), mientras que, en el Caribe mexicano, Tussenbroek et al. (2006) registraron un incremento inusual en la densidad de talos fértiles después de que el huracán Wilma impactara la zona de Puerto Morelos en diciembre 2005. Estos autores indican que el descenso de la temperatura del agua y su posterior recuperación después del paso del huracán pudo activar la formación de estructuras de reproducción.

Lo anterior puede explicar la presencia de talos fértiles de H. incrassata durante agosto 2012 en la zona de estudio, la cual se vio afectada por el huracán Ernesto en ese mismo mes (CONAGUA, 2012). Los efectos de los cambios repentinos de la temperatura del agua, derivado de los huracanes sobre la actividad reproductiva de las poblaciones algales en ambientes tropicales, merece una investigación más a fondo (Tussenbroek et al., 2006).

Para el caso de Avrainvillea, los trabajos son más limitados ya que solo mencionan la presencia de estructuras reproductivas en determinada fecha. Young (1977) describe de manera general los cambios morfológicos de A. rawsonii (Dickie) M. Howe y A. longicaulis (Kützing) G. Murray & Boodle en el Caribe panameño, pero no menciona el periodo en el que se ubicaron estos ejemplares fértiles. Trabajos más recientes realizados en Cuba indican la ocurrencia de esporangios en A. asarifolia Børgesen durante marzo (Cabrera, 2010), en A. digitata durante mayo, y en A. elliotti A. Gepp & E.S. Gepp y A. longicaulis durante agosto (Cabrera et al., 2012). En el presente trabajo se ubicaron A. digitata durante abril y A. nigricans f. floridana en diciembre, por lo que se requieren más esfuerzos para ampliar el conocimiento sobre actividad reproductiva de las especies de Avrainvillea. Diversos autores señalan que presentan un ciclo de vida semejante a Halimeda (Young, 1977; Olsen-Stojkovich, 1985), por lo que es posible que el factor que influya en los eventos reproductivos de Avrainvillea sea la temperatura.

Actualmente no se cuenta con un registro iconográfico de las estructuras reproductivas de las especies de Halimeda y Avrainvillea para aguas marinas mexicanas. Tussenbroek et al. (2006) y Tussenbroek y Barba-Santos (2011) han documentado la presencia de talos con agregados gametangiales de Halimeda incrassata en praderas de pastos marinos en Puerto Morelos, Quintana Roo. Sin embargo, no muestran evidencia gráfica de los gametangios. En este sentido, este trabajo representa el primer registro iconográfico de las estructuras de reproducción sexual de H. incrassata y de estructuras asexuales de A. digitata y A. nigricans f. floridana que habitan en el Caribe mexicano.

Respecto a las especies de Halimeda, el origen de los gametóforos, así como el tamaño y forma de los gametangios, puede variar dentro de una misma especie y entre especies (Hillis-Colinvaux, 1980; Vroom y Smith, 2003). Evidencia de esto es que Verbruggen et al. (2005) indican que los gametóforos de H. incrassata de Panamá surgen de los utrículos secundarios, contrario a lo observado para esta especie en este trabajo. En cambio, para Halimeda cuneata Hering se ha observado que el gametóforo surge del utrículo primario (Bandeira-Pedrosa et al., 2004). Así mismo, el número y diámetro de los gametangios se encuentran dentro del intervalo conocido para esta especie en Puerto Rico (Howe, 1907).

En cuanto a Avrainvillea se identificó que los esporangios son las estructuras de reproducción asexual debido a las semejanzas morfológicas reportadas por Howe (1907), Kusel (1972), Cabrera (2010) y Cabrera et al. (2012). Los esporangios de A. digitata ubicados en este trabajo fueron similares a los observados por Cabrera et al. (2012) para esta misma especie en Cuba; en ambos casos estos son claviformes. Para A. nigricans f. floridana es el primer registro para la zona del Caribe. La morfología de los esporangios es diferente entre las especies de este estudio respecto a las descritas para A. asarifolia, A. elliotti y A. longicaulis f. laxa (Cabrera, 2010; Cabrera et al., 2012). Estas observaciones pueden ser útiles para complementar las descripciones de las especies estudiadas. No obstante, es importante mencionar que algunos autores reconocen las estructuras de reproducción como gametangios (Young, 1977; Olsen-Stojkovich, 1985; Verlaque et al., 2017). Ante este escenario es indispensable implementar cultivos de las especies de Avrainvillea, en laboratorio para dilucidar las características del ciclo de vida y tipos de estructuras de reproducción. Considerando que el género Avrainvillea fue reubicado de la familia Udoteaceae a Dichotomosiphonaceae (Curtis et al., 2008) es probable que el ciclo de vida y estructuras de reproducción sean diferentes a Halimeda o Udotea.

Conclusiones

Este es el primer registro ilustrado sobre las estructuras reproductivas de Avrainvillea digitata, A. nigricans f. floridana y Halimeda incrassata, que habitan en el Caribe mexicano. En Avrainvillea digitata se ubicaron esporangios en abril y en A. nigricans f. floridana en diciembre. En Halimeda incrassata se identificaron gametangios en el mes de agosto. No se logró identificar si el contenido celular de las estructuras de Avrainvillea eran esporas o gametos.

Agradecimientos

A la Dirección General de Ordenamiento Pesquero y Acuícola de México por el permiso especial Pesca de Fomento para la recolecta en la Reserva de la Biosfera de Sian Ka’an No. DGOPA.08980.011111.3063.

Literatura citada

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Contribución de autores

Financiamiento

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Notas de autor

²Autor para la correspondencia: am7124@gmail.com