Las PA varían con la altitud, alcanzando máximos pluviales de 5302 mm a los 1713 m (Oliveras et al., 2020) y de 5300 mm a los 1527 m (Bahar et al., 2017); el mínimo pluvial registrado fue de 760 mm entre altitudes de 4100 m y 4400 m (Llambí et al., 2020). En la Fig. 1b se observa el comportamiento de la PA de 0 m a más de 4000 m de altitud, mostrando una tendencia decreciente a partir de las máximas PA; sin embargo, con respecto a la TMA presentan disminución térmica lineal por el aumento de la altitud en el gradiente altitudinal (Fig. 1a). La disminución térmica por cada 100 m de incremento de la altitud, entre 2865 m y 3550, m fue de -0.48 °C (Wang Yang, Deslauriers y Bräuning, 2014); entre 1952 m y 3 550 m, fue de -0.65 °C (Wilcke et al., 2008); entre 0 m y 2249 m, fue de -0.56 °C (Rolland, 2003); entre 600 m y 1400 m fue de -0.52 °C (Wang, Chou, Chiou, Tian y Chiu, 2016); y entre 400 m y 1000 m fue de -0.44 °C. Lo anterior denota influencia de las bajas temperaturas en la diferenciación de la vegetación (Blum, Roderjan y Galvão, 2011).

Figura 1
Gradiente altitudinal desde 0 m hasta más de 4000 m. a) temperatura media anual (TMA) y b) precipitación anual (PA) en bosque tropical.

Los bosques tropicales son más sensibles a climas de mayores altitudes (Kharal, Meilby, Rayamajhi, Bhuju y Thapa, 2015). En gradientes altitudinales de 2700 m a 3300 m (Kharal et al., 2015), de 2865 m a 3550 m (Wang et al., 2014) y de 600 m a 1650 m (Sidor, Popa, Vlad y Cherubini, 2015), determinaron que los crecimientos de Abies spectabilis (D. Don) Spach, Sabina przewalskii Kom. y Picea abies (L.) Karst. tuvieron correlación negativa con la TMA y correlación positiva con la PA, respectivamente. En el gradiente altitudinal de 100 m a 2200 m, el incremento de la diversidad de plantas dependió de la precipitación de la estación cálida, siendo limitante la estación seca (Martínez‐ Camilo, González‐Espinosa, Ramírez‐Marcial, Cayuela y Pérez‐Farrera, 2018). En estación seca, las plantas hacen ajustes hidráulicos para un uso conservador del agua debido a su baja disponibilidad, además existe déficit de presión de vapor y de radiación solar debido al aumento de la altitud (Rosado, Joly, Burgess, Oliveira y Aidar, 2015). Las condiciones estacionales adversas actúan como filtro climático, lo cual favorece que prosperen especies más específicas con mayor rusticidad, en consecuencia, influyen en la diversidad de las especies tropicales.

El pH de los suelos de los bosques tropicales distribuidos en gradiente altitudinal (Fig. 2aa), en general, son ácidos con valores que varían de 3.7 a 6.0. Los valores de pH disminuyen con el aumento de la altitud (Wilcke et al., 2008; Debnath et al., 2012; Martinson, Corre y Veldkamp, 2013; Whitaker et al., 2014; Matson, Corre, Burneo y Veldkamp, 2015; Camenzind et al., 2015; Malhi et al., 2017; Bahar et al., 2017; Nottingham et al., 2018; Hicks et al., 2019; Ding, Zang, Lu, Huang y Xu, 2019; De la Cruz-Amo et al., 2020; Llambí et al., 2020; Oliveras et al., 2020); no obstante, otros resultados muestran que los valores del pH de los suelos aumentan con el aumento de la altitud (Wang et al., 2016; He, Hou, Liu y Wen, 2016; Chen, Yu, González, Zou y Gao, 2017), el aumento del pH en estos casos posiblemente esté relacionado al material parental del suelo. En el gradiente altitudinal de 871 m a 4550 m, el pH del suelo disminuye hasta 3000 m, mientras que, a mayores altitudes de 3000 m, el pH aumenta (Peters et al., 2019); posiblemente porque a altitudes superiores a 3000 m disminuye la PA, como se observa en la Fig 1b. Esto permite inferir que se produce menor lixiviación de las bases del suelo por infiltración o percolación, además, las bajas TMA disminuyen la generación de ácidos orgánicos, reflejándose en un aumento del pH en el suelo sobre los 3000 m de altitud (Fig. 2a).

Figura 2
Gradiente altitudinal desde 0 m hasta más de 4000 m. a) potencial de hidrogeniones (pH), b) nitrógeno total (NT), c) fósforo total (PT), d) carbono total (CT), e) relación carbono/nitrógeno (C/N).

En los gradientes altitudinales, los nutrientes del suelo presentan una relación inversa con la altitud (Soethe, Wilcke, Homeier, Lehmann y Engels, 2008; Wilcke et al., 2008). Cuando el gradiente altitudinal sobrepasa los 3000 m, el nitrógeno (N) asimilable en el suelo disminuye (Fahey, Sherman y Tanner, 2015; Ding et al., 2019;) por la baja mineralización del N debido a las bajas temperaturas y el aumento de la humedad del suelo (Fahey et al., 2015; Malhi et al., 2017); pues la humedad del suelo se incrementa con el aumento de la altitud (Chen et al., 2017; Ding et al., 2019; Hicks et al., 2019; Llambí et al., 2020). El N total en el suelo, aumenta a razón de 4 Mg ha-1 por cada 1000 m de incremento de altitud (Ma y Chang, 2019). En la Fig. 2b, se puede observar el comportamiento creciente del N total con el aumento de la altitud, con máximos hasta 3000 m; a partir de esta altitud, empieza a disminuir. Estos datos del N total corresponden a diferentes investigaciones en bosques tropicales (Martinson et al., 2013; Matson et al., 2015; Baldos et al., 2015; Camenzind et al., 2015; Lin y Chiu 2016; Wang et al., 2016; He et al., 2016; Malhi et al., 2017; Pierre et al., 2017; Chen et al., 2017; Bahar et al., 2017; Hicks et al., 2019; Oliveras et al., 2020; De la Cruz-Amo et al., 2020), con valores mínimos de 0.15% a 0.17% entre 100 m y 600 m (He et al., 2016; Pierre et al., 2017;) y máximos de 2.5% a 3.3% entre 3000 m y 3400 m (Nottingham et al., 2018; Nottingham et al., 2016); a excepción de Wilcke et al. (2008) que determinaron que el porcentaje de N total disminuye con el aumento de la altitud. Cuando los gradientes altitudinales sobrepasan altitudes de 3000 m, el porcentaje de N total disminuye juntamente con la producción vegetal (Martinson et al., 2013; Camenzind et al., 2015; Llambí et al., 2020). En ese sentido, a mayor altitud, menor es la concentración del N atmosférico y, en consecuencia, es menor aporte de N atmosférico al suelo por precipitación pluvial. Lo anterior disminuye la fijación biológica y al mismo tiempo disminuye la producción vegetal.

Con relación al fosforo total (PT) en gradientes altitudinales, no se observó una tendencia clara con incremento de la altitud (Fig. 2c). Investigaciones de Martinson et al. (2013), He et al. (2016), Chen et al. (2017), Nottingham et al. (2018), Ding et al. (2019), Hicks et al. (2019) y Oliveras et al. (2020) determinaron una relación directa entre la variación de la altitud con el aumento de los valores del P. Entretanto, otros estudios determinaron que los valores de P disminuyen con el aumento de la altitud (Wilcke et al., 2008; Camenzind et al., 2015; Matson et al., 2015; Nottingham et al., 2016). La capacidad de absorción del P por las plantas disminuye de 0.9 mg kg-1 a 0.2 mg kg-1 cuando aumenta la altitud de 10 m a 1000 m (He et al., 2016), a pesar de que el P asimilable se incrementa con el aumento de la altitud (Ding et al., 2019).

Con respecto a K, Ca, Fe, Al y Mg en el suelo, los estudios indican que estos elementos disminuyen con el aumento de la altitud en el gradiente altitudinal de bosques tropicales (Fig. 3). El K disminuyó de 0.23% a 0.01% entre 1000 m y 3000 m (Camenzind et al., 2015); de 0.31% a 0.11% entre 1960 m y 2450 m (Wilcke et al., 2008). El Ca disminuyó de 0.6 mg g-1 a 0.2 mg g-1 entre 350 m y 1000 m (Chen et al., 2017); y de 0.38 mg g-1 a 0.10 mg g-1 y a 0.14 mg g-1 entre 1000 m, 2000 m y 3000 m (Camenzind et al., 2015); y de 3.6 mg g-1 a 0.18 mg g-1 entre 1960 m y 2450 m (Wilcke et al., 2008). El Fe disminuyó de 12.1 mg g-1, 0.2 mg g-1 y 0.1 mg g-1; el Al disminuyó de 40.3 mg g-1, 0.8 mg g-1 y 0.4 mg g-1; y el Mg disminuyó de 0.93 mg g-1, 0.12 mg g-1 y 0.09 mg g-1, entre 1000 m, 2000 m y 3000 m, respectivamente (Camenzind et al., 2015). La tendencia de disminución de los nutrientes en el suelo se asociada con las bajas TMA, mayor humedad del suelo y altas concentraciones de compuestos fenólicos que ralentizan la descomposición y mineralización de la metería orgánica en gradientes altitudinales más altos (Wilcke et al., 2008). Haciendo estas consideraciones se deduce que las especies forestales a mayor altitud están sometidas a complejos límites edafoclimáticos y altitudinales (Fig. 3), lo cual favorece que prosperen especies rústicas o endémicas, con disminución de la diversidad.

Figura 3
Perfil de gradiente altitudinal desde 0 m hasta más de 4000 m que representa el comportamiento de la temperatura media anual (TMA) y precipitación anual (PA), humedad de suelo (HS), potencial de hidrogeniones (pH), contenido total de carbono (CT), fosforo total (PT), nitrógeno total (NT), calcio (Ca), potasio (K), fierro (Fe), aluminio (Al), magnesio (Mg), relación carbono/nitrógeno (C/N), altura de especies forestales (HEF), crecimiento de especies forestales(CEF), hongo, bacterias y archaeas en el suelo en bosques tropicales.

La profundidad del suelo es mayor en altitudes inferiores, contrario a los horizontes orgánicos que aumentan con la altitud de los gradientes altitudinales de los bosques tropicales (Soethe et al., 2008); tal es el caso, para 1000 m, 2000 m y 3000 m fueron 0.30 cm y 40.0 cm (Martinson et al., 2013) y para 194 m, 210 m y 3025 m fueron 1 cm, 2 cm y 23.0 cm (Nottingham et al., 2018), respectivamente. Cuando se trata de la materia orgánica en el suelo, para 350 m y 1000 m se obtuvieron 22.5% y 48.2% (Chen et al., 2017); por lo mismo, el carbono orgánico aumenta a razón de 54.0 Mg ha-1 por cada 1000 m de incremento de altitud (Ma et al., 2019), en este sentido, para evaluaciones entre 194 m y 3025 m, aumentó de 3.5 Mg ha-1 a 59.6 Mg ha-1 (Girardin et al., 2010); entre 406 m y 3217 m, aumentó de 96 Mg ha-1 a 161 Mg ha-1 (Bauters et al., 2017) respectivamente. Del mismo modo, el porcentaje de CT en el suelo también se incrementa con el aumento de la altitud, sin embargo, a partir de los 3000 m estos valores disminuyen (Fig. 2d). El aumento de CT corresponde a investigaciones realizadas a altitudes inferiores a 3000 m (Wilcke et al., 2008a; Debnath et al., 2012; Martinson et al., 2013; Whitaker et al., 2014; Matson et al., 2015; Camenzind et al., 2015; Lin et al., 2016; Wang et al., 2016; Nottingham et al., 2016; He et al., 2016; Malhi et al., 2017; Pierre et al., 2017; Chen et al., 2017; Nottingham et al., 2018; Hicks et al., 2019; Oliveras et al., 2020; De la Cruz-Amo et al., 2020). El aumento del grosor de los horizontes orgánicos aumenta la materia orgánica y el porcentaje de CT en el suelo en el gradiente altitudinal entre 0 m y 3000 m (Fig. 2d, Fig. 3), esto se debe principalmente a la baja transformación del carbono orgánico en carbono mineral. La mineralización de la materia orgánica disminuye con el aumento de la altitud por la influencia de las bajas temperaturas (Wang et al., 2016) y por la saturación de agua en el suelo (proceso hidromórfico), que impide la migración descendente de la materia orgánica hacia horizontes inferiores (proceso podzolico). Lo anterior redunda en una baja mineralización y produce mayor concentración de carbono orgánico en el suelo (De la Cruz-Amo et al., 2020). Por esta razón, la agregación del suelo se incrementa con el aumento de la altitud, por el aumento de carbono orgánico en los macro agregados del suelo (Li et al., 2016).

Si los gradientes altitudinales sobrepasan los 3000 m, el grosor de los horizontes orgánicos disminuyen progresivamente en el suelo, del mismo modo disminuye el CT sobre esta altitud (Fig. 2d). Los horizontes orgánicos en 194 m, 3025 m y 3400 m fueron de 0.7 cm, 22.8 cm y 14.0 cm (Whitaker et al., 2014); en 1776 m, 2020 m y 3537 m, fueron de 32 cm, 80 cm y 36 cm (Malhi et al., 2017); en 210 m, 3025 m y 3644 m fueron de 1.5 cm, 13.0 cm y 2.7 cm (Hicks et al., 2019), respectivamente. En estas altitudes también disminuye la materia orgánica en suelo con el aumento de la altitud, como lo confirman Llambí et al. (2020) al obtener 19.3% y 9.5% de mataría orgánica en 4100 m y 4600 m, respectivamente. La disminución del grosor de los horizontes orgánicos y del porcentaje de materia orgánica en el suelo en gradientes altitudinales superiores a 3000 m aluden a una baja producción vegetal, ocasionando por una menor dotación de agua de PA, retraso en los procesos bioquímicos por las bajas TMA (Fig. 1a y b, Fig. 2b y d) y baja disponibilidad de nutrientes.

El comportamiento de la relación C/N depende del CT y NT, que en el gradiente altitudinal en altitudes entre 0 m y 3000 m se incrementa con el aumento de la altitud, sin embargo, sobre esta altitud disminuye (Fig. 2e). El aumento entre 0 m y 3000 m y la disminución sobre los 3000 m de altitud de la relación C/N corresponden a diferentes investigaciones (Wilcke et al., 2008; Martinson et al., 2013; Whitaker et al., 2014; Matson et al., 2015; Camenzind et al., 2015; Lin et al., 2016; Wang et al., 2016; He et al., 2016; Nottingham et al., 2016; Chen et al., 2017; Malhi et al., 2017; Nottingham et al., 2018; Hicks et al., 2019; Peters et al., 2019; Oliveras et al., 2020; De la Cruz-Amo et al., 2020; Llambí et al., 2020. ), a excepción de Pierre et al. (2017), quienes determinaron que, en un gradiente altitudinal de 600 m a 1600 m, la relación C/N disminuye con valores de 25.63 y 18.39 respectivamente. En un gradiente altitudinal de 1000 m a 3000 m, la descomposición de la materia orgánica es mayor a menores altitudes, debido a la mayor presencia de microrganismos favorecidos por la baja relación de C/N (Baldos et al., 2015). En consecuencia, se puede afirmar que a menores valores de la relación C/N, mayor es la descomposición de la materia orgánica en el suelo, por lo tanto, existe mayor disponibilidad de nutrientes para las plantas, lo que origina suelos fértiles y profundos con mayor diversidad de flora y fauna en altitudes inferiores; ocurre lo contrario en altitudes superiores (Fig. 2e).

En gradientes altitudinales, entre 871 m y 4550 m, en áreas naturales y de uso antrópico, los vegetales y animales disminuyen acentuadamente por la influencia de la altitud y la intensidad de uso de la tierra; sin embargo, los microrganismos no son afectados significativamente (Peters et al., 2019). En los gradientes altitudinales, los hongos, la baterías y las archaeas son afectados de manera diferente por la PA, la TMA, el pH, el carbono, el N y el P en el suelo. La riqueza de los hongos aumenta con el incremento de la altitud, de la PA y del contenido de carbono orgánico (Whitaker et al., 2014); pero, disminuye con el incremento del pH y el N (Pierre et al., 2017). La riqueza de bacterias aumenta con el incremento del pH y del carbono orgánico, pero disminuye con el incremento de la altitud, la PA y la relación C/P (Lin et al., 2016; Pierre et al., 2017). Según el tipo de horizontes del suelo, los hongos se encuentran en menor cantidad en los horizontes inorgánicos, las bacterias en los horizontes orgánicos y viceversa, respectivamente (Nottingham et al., 2016). La riqueza de archaeas aumenta con el incremento de la tasa de mineralización del N, por el aumento de la TMA en bajas altitudes (Pierre et al., 2017), disminuyendo el ciclo del N en el suelo (Baldos et al., 2015). Por ello, es posible inferir que la riqueza de las archaeas disminuye con la altitud. Cuando se trata de la diversidad de hongos y bacterias, esta disminuye con el aumento de la altitud en gradiente altitudinal de 200 m a 3400 m (Nottingham et al., 2018; Nottingham et al., 2016); mientras que, en gradiente altitudinal de 3000 m a 3900 m, el pH en el suelo aumenta, incrementando la diversidad de los hongos (Liu, Liu, Chen, Wang y Zhang, 2018).

En altitudes de 1000 m, 2000 m y 3000 m, en suelos fertilizados con N y P, se obtuvo aumento significativo de hongos por la influencia del P (Camenzind et al., 2015; Camenzind, Scheu y Rillig, 2019); a mayores altitudes, el P aumentó el tamaño de las hifas; comportamiento contrario ocasionó el N (Camenzind et al., 2019). Por otro lado, cuando al suelo se fertiliza con N, P, K y Na, en altitudes de 194 m, 210 m y 3025 m, se obtuvo aumento de hongos en restos de celulosa, por la adición de N, lo que sugiere que la principal limitante para degradación de la celulosa es la falta de N en el suelo (Nottingham et al., 2018). Estos resultados destacan la importancia de la relación de los microrganismos con el N y el P en la descomposición de la materia orgánica en el suelo en gradientes altitudinales.

En diferentes gradientes altitudinales, Kharal et al. (2015), entre 2300 m y 2700 m, obtuvieron mayor área basal de A. spectabilis (D. Don) Spach en altitudes medias; Wilcke et al. (2008), entre 1960 m y 2450 m, determinaron que el área basal de los árboles disminuye con el aumento de la altitud; en contraste, Bauters et al. (2017), entre 406 m y 3241 m, determinaron que el área basal es favorecida por el aumento de la altitud. En cuanto a la riqueza de los árboles en gradiente altitudinal, Acharya, Chettri y Vijayan (2011), entre 300 m y 4700 m, determinaron que la riqueza de los árboles tuvo correlación positiva con la TMA, la humedad relativa, la PA y la evapotranspiración; Zhu et al. (2019); entre 281 m y 1175 m determinaron que la riqueza de los árboles presenta valores máximos en altitudes medias. Por su parte, Desalegn y Beierkuhnlein (2010), entre 1200 m y 2700 m, obtuvieron mayor riqueza de árboles a mayor altitud; sin embargo, Ding et al. (2019), entre 100 m y 1000 m, y Peters et al. (2019), entre 871 m y 4550 m, determinaron que la riqueza de los árboles decrece significativamente con la altitud. Los diferentes datos en cuanto a riqueza y área basal de los árboles se pueden asociar a las diferentes condiciones edafoclimáticas, edades de árboles, amplitud de altitud y latitud (Tabla 1); esta última hace variar el fotoperiodo, en consecuencia, la capacidad fotosintética de las plantas, afectando la estructura de los árboles. No obstante, con uso antrópico, entre 871 m y 4550 m, la riqueza de las plantas disminuye por la intensidad de uso de la tierra, siendo las zonas áridas las que más pierden, con hasta 50% (Peters et al., 2019).

De acuerdo con Gairola, Rawal y Todaria (2008), entre 2800 m y 3600 m, la densidad de los árboles disminuye acentuadamente con el aumento de la altitud; en contraste con los resultados de Bauters et al. (2017), entre 406 m y 3241 m, y de Martinson et al. (2013), entre 1000 m y 3000 m, quienes determinaron que la densidad de los árboles aumenta con la altitud. Por su parte, González-Rojas, Murillo-Cruz, Virginio-Filho y Ávila-Arias (2018) determinaron que la mayor densidad de los árboles disminuye su crecimiento. Se puede inferir que la disminución de crecimiento por mayor densidad de árboles se debe a la competencia por luz, agua y nutrientes entre plantas, independientemente del gradiente altitudinal.

Cuando se trata de la diversidad de plantas, estas disminuyen con el aumento de la altitud en gradiente altitudinal de 200 m a 3400 m (Nottingham et al., 2016; Nottingham et al., 2018). Según Brambach, Leuschner y Culmsee (2017), entre 1000 m y 2500 m, y Peters et al. (2019), entre 871 m y 4550 m, determinaron que familias, géneros y especies disminuyen con la altitud; comportamiento contrario presentan las especies endémicas que aumentan con la altitud. Por su parte, Asner et al. (2017) y Oliveras et al. (2020), en gradientes altitudinales entre 215 m y 3537 m determinaron que familias, géneros y especies de las plantas presentan un comportamiento unimodal. Estos estudios sugieren que familias, géneros y especies de plantas presentan límites altitudinales y climáticos, de diferente amplitud, y que fuera de estos no prosperan satisfactoriamente. En este sentido, es probable que la disminución o el aumento de las familias, géneros y especies de plantas se deban a que las evaluaciones se hicieron en una fracción y no en toda la amplitud climática y altitudinal donde prosperan.

El crecimiento anual de las especies forestales en los trópicos es afectado negativamente por el aumento de la altitud en gradientes altitudinales (Gairola et al., 2008; Wilcke et al., 2008; Martinson et al., 2013; Fahey et al., 2015; Asner et al., 2017; Bauters et al., 2017; González -Rojas et al., 2018; De la Cruz-Amo et al., 2020); a razón de que el período de crecimiento anual es menor a mayor altitud, retrasándose de 3 días a 4 días cada 100 m de incremento de altitud, o aumentado en 7 días cada 1 °C de aumento de la temperatura (Wang et al., 2014). Por consiguiente, a mayor altitud se encuentran árboles pequeños con múltiples troncos, generalmente torcidos, con alta relación del diámetro de tronco y altura de copa (Fahey et al., 2015) y con madera de baja densidad (De la Cruz-Amo et al., 2020). Estas características se deben a la poca luz disponible, por la alta saturación de nubes que limita la fotosíntesis de las plantas (Fahey et al., 2015). Pese a la baja disponibilidad de luz, la mayor capacidad fotosintética de las plantas ocurre a mayor altitud (Bahar et al., 2017; Malhi et al., 2017) debido a que presentan mayor eficiencia de uso del N por unidad de área foliar (Bahar et al., 2017).

De acuerdo con Bahar et al., 2017; Asner et al., 2017; Llambí et al., 2020, en las hojas de las plantas, la masa foliar, el contenido de P y el de N aumentan con la altitud; eto es contrario a lo registrado por Bauters et al. (2017) y Ding et al. (2019). Es probable que estos casos se deban a la baja disponibilidad de estos nutrientes en el suelo por el aumento de la altitud (Fig. 3) o, en su defecto, están disponibles, pero no en su forma asimilable para las plantas, como es el caso del N. Esto es debido a las bajas TMA y mayor HS por efecto del aumento de la altitud (Wilcke et al., 2008; Fahey et al., 2015; Ding et al., 2019).

La disponibilidad de nutrientes en el suelo es proporcional al contenido de nutrientes en las hojas de las plantas. En este sentido, el contenido de Ca y K en el suelo disminuye con el aumento de la altitud (Wilcke et al. 2008; Camenzind et al., 2015); del mismo modo, con el aumento de la altitud, disminuye el contenido de K y Ca en las hojas de especies forestales (Asner et al., 2016; Asner et al., 2017; Bauters et al., 2017). También disminuyen con el aumento de la altitud las relaciones N/P, N/C en las hojas, el índice de área foliar (Bauters et al., 2017; Malhi et al., 2017; Ding et al., 2019), la productividad forestal y la biomasa (Malhi et al., 2017).

^*Autor de correspondencia. hmurga@unaaa.edu.pe