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INTRODUCCIÓN

La peste negra (TSWV o Tomato Spotted Wilt Virus y otros serotipos relacionados) es una virosis transmitida a los cultivos por trips (Thripidae: Thysanoptera) que representa un problema complejo a través de todas las áreas hortícolas de Argentina (Williams et al., 2001; Gomez Talquenca et al., 2007; Dal Bó, 2011). El TSWV es la especie tipo del género Tospovirus, un Bunyaviridae que se caracteriza por estar formado por virus fitopatógenos, con un amplio rango de hospedantes que abarca cerca de 90 familias y 1000 especies de plantas. Las partículas virales son esféricas, con una envoltura lipídica (del hospedante) y proyecciones glicoproteicas codificadas por el genoma viral. En su interior se encuentran tres partículas nucleoproteicas, compuestas por segmentos de RNA circularizados y proteína de la cápside. Estos tres segmentos de RNA de cadena simple constituyen el genoma de los Tospovirus (Whitfield et al., 2005).

Antes del ingreso de Frankliniella occidentalis (Pergande) al país (de Santis, 1995) ya se habían registrado pérdidas por peste negra en invernadero, si bien las pérdidas se incrementaron a partir de su ingreso (Dal Bó, 2011). Tales epidemias demuestran que al menos uno de los otros tres vectores del virus registrado en la Argentina (Frankliniella schultzei (Trybom), Thrips tabaci Lindemann o Frankliniella gemina Bagnall) implicaría de por sí un riesgo para los cultivos.

Las plantas de la vegetación espontánea que rodean a los invernaderos (consideradas como malezas) y que son hospedantes (HR = hospedantes de reproducción, o “verdaderas”) para los trips vectores pueden actuar como su reservorio y fuente de inóculo para la enfermedad. Sin embargo, eliminar toda la vegetación circundante es irracional, tanto desde el punto de vista económico como ambiental. Es necesario explorar otras opciones como, por ejemplo, orientar el control solo hacia aquellas especies vegetales preferidas por los vectores como sitio de reproducción, las cuales podrían actuar como origen de las epifitias (Northfield et al., 2008). Para ello resulta indispensable la determinación de las HR para todo el elenco de trips vectores, mediante la identificación de las especies presentes en tales hospedantes, tanto en estado adulto como larval (Carrizo y Amela García, 2017).

Por una parte, la mayoría de las investigaciones dedicadas a la búsqueda de HR para los trips vectores se refieren exclusivamente a F. occidentalis, el vector más eficiente y de mayor dispersión mundial (Riley et al., 2011). El segundo vector más cosmopolita, Thrips tabaci, tiene un rol variable en la transmisión según el área considerada (Chatzivassiliou, 2002). Milne y Walter (1998) verificaron cinco HR entre las especies vegetales, malezas del algodón, donde ese trips es plaga. De modo similar, Wilson (1998) halló al menos cinco especies que pueden actuar como HR de este vector y reservorio del virus en cultivos de lechuga. Los trabajos sobre Frankliniella schultzei, mayormente en las zonas tropicales y subtropicales del hemisferio sur (Riley et al., 2011), no se relacionan con su rol como vector. Probablemente esto se deba a que esta especie presenta en general menor importancia respecto de F. occidentalis y T. tabaci (Cho et al., 1987; Riley et al., 2011; Carrizo, 1996 y 1998). Por último, los HR para la especie endémica suda­mericana, F. gemina, vectora de GRSV (Groundnut Ring Spot Virus) en nuestro país (De Borbon et al., 2006) no habían sido considerados hasta muy recientemente (Carrizo y Amela García, 2017).

Por otra parte, existen muy escasos antecedentes respecto de la categorización de las especies de la vegetación espontánea, no ya como HR de estos trips sino por el riesgo relativo que presentan al actuar como origen de vectores migrantes hacia el cultivo. Puede mencionarse investigaciones considerando solo a F. occidentalis y utilizando escalas arbitrarias según su abundancia en las hospedantes y las larvas acompañantes pertenecientes a Thripidae (Yudin et al., 1987; Carrizo, 1998). En estas escalas arbitrarias, los autores establecieron según su propio criterio una escala sin más fundamentación, tal como someter los valores de abundancia halladas en las especies vegetales a un análisis objetivo que valide en alguna forma su criterio. Justamente, la valoración mediante una prueba objetiva para comparar entre especies en vez de utilizar una escala arbitraria es lo que se propone en el presente trabajo.

El objetivo del presente trabajo fue proponer, para las especies que actúan como Hospedantes Reproductivas (HR) de los vectores de la peste negra en el cinturón hortícola platense, y una categorización en Grupos de Riesgo relativo como reservorio para dichos vectores como componente epidemiológico.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se seleccionaron tres sitios de muestreo dentro del cinturón hortícola del Gran La Plata (provincia de Buenos Aires, Argentina) que ocupa un radio de unos 40 km hacia el N, O y S de la Ciudad de La Plata (34°54’ lat. S, 57°55’ long. O). Cada uno de estos sitios fue considerado como una unidad de experimento (UE):

Sitio 1. Chacra Experimental Gorina, Ministerio de Asuntos Agrarios de la prov. de Buenos Aires; partido de La Plata; 34°54’36,10’’ lat.S, 58°02’13,05’’ long. O.

Sitio 2. Establecimiento comercial de producción de hortalizas; ubicado a 1 km de la Estación Pereyra (Ferrocarril Roca) en el partido de Berazategui; 34°50’34,77’’ lat.S; 58°05’59,83’’ long. O.

Sitio 3. Estación Experimental Julio Hirschorn, Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales, Universidad Nacional de La Plata; en el Partido de los Hornos; 34°59’05,63’’ lat.S, 57°59’58,01’’ long. O.

Para los relevamientos de plantas hospedantes de trips fueron consideradas las áreas sin control periódico de malezas: lugares incultos, bordes y caminos, dentro de los límites de cada UE o en su zona más inmediata de influencia.

Los datos corresponden a muestreos entre los años 2000 y 2003; durante dicho período se realizaron 1 a 3 muestreos por mes, en distintas estaciones del año, correspondiendo la menor intensidad al otoño e invierno y la mayor a la primavera y verano. La unidad de muestreo fue de 1 flor o inflorescencia según correspondiera (25 unidades/sp./fecha), en 21 especies de plantas de la vegetación espontánea (Carrizo y Amela García, 2017).

Procesamiento de muestras y datos

Las flores fueron sumergidas y agitadas en un recipiente de 15 cm de alto por 15 cm de diámetro que contenía etanol 60%, volcando el contenido sobre un trozo de muselina ajustado a la boca del recipiente, de donde los individuos fueron extraídos y colocados en una caja de Petri para su recuento posterior. El material se conservó en alcohol 70%.

Los trips fueron acondicionados en preparaciones microscópicas semipermanentes en líquido de Hoyer. Fueron identificados bajo un microscopio óptico Zeiss Axio Imager dotado de Contraste Diferencial por Interferencia (Differential Interference Contrast – DIC) mediante claves para el estado adulto (De Borbon, 2009; De Borbon, 2013; Nakahara, 1994; Mound y Marullo, 1996) y para el segundo estadio larval (Speyer y Parr, 1941; De Borbon, 2007; Kucharzcyk, 2010).

La abundancia temporal de los trips vectores en las 21 especies de plantas muestreadas fue analizada considerando tres etapas estacionales: invierno-primaveral (julio a octubre), estival (noviembre a febrero) y otoñal (marzo a mayo), que se corresponden aproximadamente con las etapas de manejo y fenología de los cultivos de pimiento y tomate en invernadero en el cinturón hortícola platense, así como con distinta actividad para los trips (tabla 1).

Los datos fueron procesados por especie de planta, en cada sitio y fecha de muestreo. En el caso de los adultos, se consideró la abundancia por especie de trips (n. ° de individuos / la especie de planta correspondiente). Para las larvas, en cambio, se consideró una variable binaria (1, 0) (presencia, ausencia), ya que ello implica señalar a la especie de planta, al menos como hospedante reproductiva (HR) sensu lato para la especie de trips vectora (sensu lato Carrizo y Amela García, 2017).

Se realizó un análisis clúster, jerárquico y no supervisado (Hair et al., 1999), utilizando Infostat (Di Rienzo et al., 2016) y representando los resultados en un dendrograma. Posteriormente se llevó a cabo la prueba DGC de comparación de medias multivariada (Di Rienzo et al., 2002) para determinar el número de grupos significativos (Valdano y Di Rienzo, 2007).

Se consideró que una maleza pertenecía a un Grupo de Riesgo (GR) determinado, conforme actúe como un Hospedante Reproductiva para la especie de trips vectora con una eficiencia decreciente en la transmisión del TSWV (Riley et al., 2011): alto (HR de F. occidentalis), medio (HR de F. schultzei y T. tabaci) o bajo (HR de F. gemina o de trips no vectores).

RESULTADOS

Se analizaron los resultados provenientes de 60 fechas de muestreo: 26 correspondieron al sitio 1 con 224 muestras; 18 al sitio 2 con 160 muestras y 16 al sitio 3, con 127 muestras. A partir de 14.636 flores de malezas, se obtuvo un total de 54.054 individuos de los cuales 40.356 fueron adultos y 13.694 fueron larvas de 1.er y 2.o estadio. Para llevar a cabo el análisis, se consideró solamente a los adultos y larvas de F. occidentalis, F. schultzei, F. gemina y T. tabaci, es decir, los vectores registrados en el cinturón hortícola platense.

En las figuras 1, 2 y 3 se presentan los dendrogramas originados por el agrupamiento clúster y la prueba DGC posterior, con la línea de corte que determinó la emergencia de grupos significativamente diferentes. El análisis generó cinco grupos para el período invierno-primaveral y el otoño y diez grupos para la estación estival (resultados de la prueba DGC en figuras y tablas 1, 2 y 3).

El agrupamiento, en el caso de los adultos, se basa en la proporción relativa de cada especie de trips vector en la estación correspondiente. En cambio, dado que la presencia de larvas para cada especie fue ingresada al análisis como una variable binaria, otorga a todas ellas idéntica ponderación. A este agrupamiento se le adicionó la clasificación de los Grupos de Riesgo: Alto, Medio y Bajo. En consecuencia, en las figuras se refleja la interpretación del agrupamiento de las especies de plantas, según su rasgo de Hospedante Reproductiva (HR) para cada una de las especies de trips vectores.

El grupo de riesgo alto incluyó a las especies que actúan como hospedantes de alimentación para tres o cuatro de los vectores y como HR de F. occidentalis o de esta y F. schultzei. Para la estación estival, los adultos de F. occidentalis se hallaron en 18 de las 21 especies, por lo que no resultó un carácter útil para separar los grupos.

Las especies de riesgo alto serían cuatro para la estación invierno-primaveral (Brassica rapa, Raphistrum rugosum, Raphanus sativus y Echium plantagineum), ocho para la estación estival (las mismas que para la estación previa más Matricaria chamomilla, Carduus acanthoides y Galega officinalis) y cinco para la estación otoñal (B. rapa, R. rugosum, R. sativus, M. chamomilla, y C. acanthoides). La mayoría además habían sido previamente calificadas como HR sensu stricto en la misma zona (Carrizo y Amela García, 2017) lo que justifica su pertenencia a este grupo.

Las especies de plantas consideradas de riesgo medio presentaron adultos para tres o cuatro de los vectores, actuaron como HR para uno o dos de ellos, pero sin incluir a F. occidentalis. Esta categoría se relacionó con la presencia de larvas de F. schultzei y de T. tabaci; esta última especie no se comporta como vector en nuestro país, donde su reproducción es exclusivamente por telitoquia (Chatzivassiliou, 2002). No es posible predecir si tal estatus puede modificarse en el futuro. Finalmente, las plantas agrupadas como de riesgo bajo incluyen a aquellas que actúan como HR de especies de trips no vectoras o solo de F. gemina, entre las especies vectoras.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Por un lado, no resulta sencillo categorizar a las especies vegetales potencialmente hospedantes según su riesgo. Si bien una primera aproximación se refiere generalmente a la abundancia de individuos por flor, esta variable puede cambiar en varios órdenes de magnitud, desde cero hasta 100 o más a través de las estaciones anuales, aun para la misma especie de planta y en un área particular. Además, las plantas que actúan como origen para la migración de los vectores varían no solo entre países, sino a través de las regiones en la Argentina. Por ejemplo, Scotta (1998) en el sur de Santa Fe y de Breuil et al. (2013) en Córdoba, identificaron a F. schultzei como la especie prevalente en diversos cultivos (junto con F. gemina), ambas principalmente vectoras de GRSV. En el área platense, sin embargo, predomina el TSWV (Gomez Talquenca et al., 2007; Dal Bó, 2011). Por lo tanto, y mientras este último permanezca como el Tospovirus dominante en esta área, los estudios aquí presentados y su aplicación al manejo de esta vegetación mantendrían su validez.

En la estación invierno-primaveral, la inclusión de M. chamomilla en el grupo de bajo riesgo se debió a que se registraron adultos en sus flores en pocas fechas de muestreo en esa época y en ningún caso correspondieron a F. occidentalis. Debido a la baja abundancia relativa de los trips en la estación y siendo una planta de muy bajo porte e inflorescencias pequeñas y de poco desarrollo, es probable que no ofrezca un refugio interesante para esa época, frente a la mayor altura y desarrollo vertical de las inflorescencias en B. rapa, R. rugosum, R. sativus y E. plantagineum, también en flor para la época. Sin embargo, su posición como hospedante de riesgo bajo para la estación temprana y alta para las dos restante implica alguna contradicción. Es una especie muy frecuente en el borde de los cultivos en el exterior de los invernaderos y dado que es Hospedante Reproductiva para F. schultzei (Carrizo y Amela García, 2017) su posición más acertada sería en el grupo intermedio.

De modo similar, al ser ubicado en el grupo de plantas de riesgo alto, Lotus tenuis parece ocupar para la estación estival una posición más alta de la que le correspondería en la clasificación de riesgo, ya que no se registraron larvas de F. occidentalis en sus flores. Sin embargo, no debe restarse importancia a la presencia de larvas de F. schultzei (un rasgo que solo comparten otras cinco especies) y de adultos de F. occidentalis. Aunque de escaso porte, tiene una extensa presencia en las zonas de corte bajo (desmalezado) en donde destaca claramente y presenta una floración abundante desde octubre y por lo menos hasta marzo.

Por otro lado, otras especies de plantas quedan incluidas o no dentro del grupo de riesgo alto según la estación por otros motivos. Es el caso de C. acanthoides, Melilotus albus y G. officinalis debido a la menor duración de su floración.

Por último, con referencia a las especies de plantas de riesgo alto, merece destacarse que E. plantagineum es una Hospedante Reproductiva (HR) sensu stricto para un trips predador, un Aeolothripidae frecuente en el cinturón hortícola platense (Carrizo y Amela García, 2017). Por lo tanto, la eliminación selectiva de esta maleza podría afectar la población de un posible agente de control biológico.

Considerando la abundancia de F. occidentalis únicamente, Yudin et al. (1987) establecieron categorías a partir de la presencia de adultos y Ripa et al. (2009) hicieron lo propio, aunque estos últimos autores tomaron en cuenta la identidad específica para las larvas. De modo similar a la propuesta de Yudin et al. (1989), Carrizo (1998) combinó este criterio con otros de tipo cualitativo, como la estación del año en la cual las plantas florecen o la duración de su floración; sin embargo, para este último caso, las categorías establecidas no pueden generalizarse o su aplicación es demasiado compleja.

En cambio, los grupos significativos obtenidos en este trabajo (que considera intrínsecamente la duración relativa de su floración) son el resultado de una valoración objetiva de las Hospedante Reproductiva para todo el elenco de vectores. Por lo tanto, resulta un criterio de clasificación o una forma de análisis que puede extrapolarse a otras áreas.

En los años posteriores a la detección de F. occidentalis en la región (De Santis, 1995) y previos a los muestreos aquí presentados, los productores mantenían la zona alrededor de los invernaderos con plantas altas. La dominancia de este trips en el invernadero se extendía a las flores de la vegetación espontánea, tanto en el área inmediata del cultivo como en otras más alejadas (caminos y rutas locales) (Carrizo, 1996 y 1998). A partir de las epidemias sufridas en la región desde 1995, el productor bonaerense adoptó en general el control de las plantas o su desflorado, tanto en las adyacencias de los invernáculos como en los cultivos al aire libre (Dal Bó, 2011). Por ello, actualmente y en cultivo comercial, ya no es común la presencia de plantas altas o ejemplares en flor cerca de los invernaderos.

Lathan y Jones (1997) demostraron que la infección por Tospovirus en un cultivo nuevo de caléndula desde una fuente de inóculo disminuye a menos del 5% a solo 15 metros. De modo similar, Wilson (1998) probó que la infestación por TSWV disminuye desde más del 20% a menos del 5% en plantas en cultivo de lechuga, en solo 100 m y a favor del viento dominante desde el borde con malezas infestadas con trips vectores. De acuerdo con estos resultados, a pesar de la alta vagilidad de los trips, su dispersión y por tanto la del virus que transmiten, requiere la presencia contigua y relativamente cercana de hospedantes favorables. Ello podría explicar la baja dominancia del vector principal (F. occidentalis) en las plantas de la vegetación espontánea durante el presente estudio, a diferencia de estudios previos para en el cinturón hortícola platense (Carrizo, 1996 y 1998).

La estrategia usual para el manejo de esta virosis y otras de transmisión persistente es la resistencia a la enfermedad (Mitidieri, 2005; Dal Bó, 2011). El manejo cultural suele descuidarse cuando el productor cuenta con variedades con esta cualidad; en consecuencia, esta estrategia como práctica aislada es riesgosa. Al respecto, en las prospecciones del área platense durante 2008-2009 se demostró que se generaron cambios en el TSWV, ya que se quebró la resistencia de los pimientos cultivados en la zona (Dal Bó, 2011). Las epidemias registradas a partir de 2006 y hasta 2009 en el cinturón hortícola platense no solo resultaron de estos cambios en el virus, sino también por la sequía que favoreció el incremento de las poblaciones de trips, incluso en otros cultivos en los cuales es una plaga esporádica, como en la soja (Massoni y Frana, 2011). Por lo expuesto, el manejo de esta enfermedad requiere de la implementación de estrategias relacionadas con el manejo de los vectores, tanto en el cultivo como en la vegetación espontánea.

Mitidieri (2005) mencionó una serie de prácticas de manejo sanitario para el área hortícola de San Pedro que involucran al cultivo, el rastrojo y las malezas, a fin de reducir el impacto producido por estos virus y por las poblaciones de trips migrantes desde la vegetación del exterior respecto del cultivo en invernadero de las parcelas cultivadas. Esta autora coincide con Pearsall (2000) respecto de que tal control en la vegetación espontánea debe llevarse a cabo antes de su floración, debido a que la remoción de las plantas que ya alcanzaron esta etapa produce el efecto contrario, estimulando una migración masiva de los adultos hacia el cultivo.

En el área del cinturón hortícola platense, actualmente el manejo de la vegetación espontánea se basa en la eliminación sin discriminación entre las especies. Esto implica la remoción periódica por corte a baja altura (parquizado) en una franja de unos metros alrededor de los invernaderos; más allá de este límite se deja que la vegetación crezca libremente dentro del predio (Dal Bó, 2011). Si bien la remoción mediante corte es efectiva y sería aconsejable mantenerla, es posible sumar el control de las Hospedantes Reproductivas para la superficie inculta dentro de los límites de la propiedad, usando la categorización en Grupos de Riesgo aquí propuesta.

El manejo racional de un problema sanitario requiere, en primer lugar, de una forma objetiva y razonable en términos económicos para valorar y relevar la población de la plaga en la especie vegetal objeto de tal manejo; en este caso, las hospedantes no cultivadas. No sería posible expresar en un simple número el relevamiento necesario simultáneo de las 4 especies de vectores en varias especies de plantas. Sin embargo, sería posible llevar a cabo el seguimiento, como un sistema de alarma, de la actividad de alimentación y reproducción en las flores de especies que fueron calificadas de riesgo alto y expresarlo de forma acumulativa, en una sola medida.

El muestreo de trips en flores de especies de malezas con densidades apenas detectables para estos insectos, implica procesar decenas de muestras con resultados casi nulos, sin que pueda extraerse una información valiosa. Por ello, el manejo propuesto está enfocado en un grupo pequeño de especies: nueve en total (ocho como máximo durante la época estival, con mayor riqueza específica de malezas en flor). Además de ser más rápido y sencillo que considerar el seguimiento de toda la vegetación en floración, implica un menor gasto de insumos (en herbicidas, desmalezado u otros medios para las medidas posteriores). Esto significa finalmente, relevar la densidad de adultos y larvas en cuatro especies de plantas en invierno-primavera, o en cinco especies en otoño y en ocho especies en verano (tabla 5: última fila, Manejo Estacional).

Las medidas sugeridas consisten en la supresión previa a la floración (en estado de prefloración o capullo), de las especies de malezas seleccionadas por estación y en los parches de vegetación en donde estas predominen. Tales medidas serían complementarias a las que actualmente se llevan a cabo, de corte bajo en la superficie vegetada adyacente a las áreas cultivadas. Respecto de la posibilidad técnica de su aplicación en condiciones de cultivo, podría realizarse por manchones, en los parches de alta infestación para estas especies de plantas. En relación con la posibilidad de su implementación, el productor hortícola está habituado a un manejo artesanal de los cultivos ya que estos requieren del seguimiento casi individual, muy diferente a los cultivos extensivos, por lo que no habría inconvenientes para su aplicación.

Para ello sería necesario capacitar a los responsables del manejo sanitario en las quintas respecto de cuáles especies de plantas y en qué momento del año tomar las medidas necesarias. Uno de los aspectos fundamentales para considerar en tal capacitación es que la frecuencia de aplicación no puede ser determinada con anticipación, ya que depende de los resultados obtenidos de la vigilancia de la fenología de las plantas.

Finalmente, esta forma de categorizar a las Hospedantes Reproductivas (HR) en los grupos de riesgo relativo presenta la ventaja de ser plausible de modificaciones en el futuro, ya que su pertenencia podría cambiar si cambia la consideración como vectores de determinada especie de trips (como fuera mencionado para T. tabaci) así como por el eventual ingreso de otros Tospovirus o aun otros vectores en el área. Un aspecto que podría considerarse a futuro podría ser, por ejemplo, la estimación de la infestación (cobertura) de las especies de plantas de riesgo alto, a fin de valorar económicamente la aplicación de medidas para su control.

Agradecimientos

A María Elena Manna y Marisa Regonat del Departamento de Acarología y Entomología, Dirección de Laboratorio Vegetal (SENASA), por autorizar el uso del instrumental para la determinación en la fase larvaria. A las autoridades de las dos Estaciones Experimentales Agropecuarias y al productor que permitieron realizar los relevamientos. Este trabajo fue parcialmente financiado por los I.F.S. (Grantees, 5/2000) y G.W.I.S. (Vessa Notchev Fellowships, 7/2003).

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